1. 引言
直肠癌是消化道常见的肿瘤，其治疗方案的选择和预后取决于准确的术前分期。特别是近年来，直肠癌发病率的逐年升高 [1]，使人们的健康受到严重威胁，术前分期评估显得愈加重要。由于MRI高的软组织分辨率和无辐射损伤，以及近年来体外相控阵线圈技术的成熟和多种序列的联合应用，MRI对较大进展期肿瘤分期，显示邻近脏器受累情况比其它影像检查更有优势 [2] 。因此MRI检查在直肠癌术前手术方案制定和辅助治疗选择方面起到了无可厚非的作用 [3] 。尽管如此，MRI对于接近或是侵犯分期临界面的肿瘤判断仍有一定限度 [4]，文献报道其诊断符合率仅59%~88% [2]，较期望值还有一定差距。这说明MRI对直肠癌的术前分期仍然存在众多干扰因素和误判原因，因此笔者搜集49例首诊为直肠癌患者的MRI分期资料，并与术后病理结果对比研究，分析造成误差的原因，为提高MRI对直肠癌术前分期的诊断价值提供可能。
2. 资料与方法
2.1. 一般资料
收集南昌大学第一附属医院2017年1月~2018年5月间49例经活检病理首诊为直肠癌患者，行术前MRI检查(<1周)并经手术病理证实，且MRI检查前未行放、化疗及新辅助治疗。其中男30例，女29例，年龄23~78岁。术后病理诊断：腺癌39例，黏液性腺癌9例，鳞癌1例。其中T1期3例，T2期14例，T3期6例，T4期26例。
2.2. 检查方法
2.2.1. 患者检查前准备
患者于MRI检查前1 d清淡少渣饮食，前一晚服用清肠药物，检查前半小时肌注解痉药山莨菪碱一支(10 ml)，使肠壁扩张良好；检查前数分钟嘱咐患者肛门内使用开塞露一支(10 ml)，排净粪便。嘱患者保持平静呼吸，减少身体运动，棉球塞耳以降低噪音影响。
2.2.2. MRI检查方法
MRI采用西门子Magnrtom 3.0T TrioTim 扫描仪和相控阵表面线圈，行全盆腔扫描，范围自耻骨下缘至脐水平。患者取仰卧位，扫描序列包括：矢状位、轴位、冠状位的FSE-T1WI、FSE-T1WI、FS-T1WI、FS-T2WI序列、横断面的DWI序列，层厚4 mm，层间距1 mm。增强扫描经肘静脉手推钆喷替酸葡甲胺(Gd-DTPA)，剂量0.2 mL/kg。
2.3. MRI分期标准
按照筛查试验定义，以直肠癌术后的病理学诊断作为金标准，分析MRI检查对直肠癌Ｔ分期的差错。由两位高年资磁共振诊断医师对49例直肠癌图像进行双盲法阅片，对有异议的病理则经讨论取得一致意见作为最终结果。根据美国癌症联合会(AJCC)第7版的ＴＮＭ分期方手册制订影像学分期标准：
T1期，肿瘤侵犯黏膜下层；
T2期，肿瘤侵犯固有肌层；
T3期，肿瘤穿透固有肌层至浆膜下层，或进入无腹膜包裹的结直肠旁组织中；
T4期，肿瘤穿透脏层腹膜和(或)直接侵犯或其他器官或结构。
2.4. 统计学方法
采用SPSS for Windows 13.0统计分析软件。先对整体数据进行正态分布性检验，经证实数据为正态分布后，采用多个独立样本非参数检验来对两种检查方法分期的准确度进行比较。检验显著性水准α = 0.05，P < 0.05为差异有统计学意义。
3. 结果
MRI术前分期与术后病理分期比较
本组49例直肠癌术前分期结果与术后病理分期对照(见表1)。病理分期参照美国直肠癌TNM分期：一致性较好(Kappa = 0.409，P < 0.001)，总体不符率38.8% (见表2)。
4. 讨论
直肠癌的临床治疗方案的选择和预后推测取决于MRI术前分期评估，MRI术前分期的准确性显得尤
Table 1. Comparison between preoperative MRI-T staging and postoperative pathological staging of rectal cancer
表1. 直肠癌术前MRI-T分期与术后病理T分期对照(例)
Table 2. Preoperative MRI-T staging of rectal cancer (%)
表2. 直肠癌术前MRI-T分期结果(%)
为重要。通过对南昌大学49例病人的研究发现，术前MRI分期和病理分期不符合率仍然不低，说明存在诸多的误判因素，本文分析比较总结原因，旨在提高MRI分期的可靠性。
T1期与T2期的鉴别要点在于肿瘤是否侵及肌层。本研究数据中，有3例PT1期患者(病理为T1期)被过度分为T2期(MRI为T2期)，其中2例PT1期，病理显示为近肌层；不存在PT2期被错误分期为T1期的情况(见表1)，也就是说，T1期的漏诊率为100%，误诊率为0%。(见表2)回顾分析原因并结合大多数报道 [1] [5] ：MRI无法清晰的显示肠壁的各层结构和病变在肠壁的侵润深度特别是肿瘤未突破肌层时，对于分期临界面(粘膜下层与肌层)的判断有一定的限度，故难以鉴别T1期与T2期直肠癌。本研究采用的是体外相控阵线圈技术，因其对于肠壁各层的分辨率低，故降低了准确率。MRI腔内线圈对肠壁分辨率高，能提高T1、T2期分辨率，但视野小，不易显示直肠系膜和盆腔周围结构 [6]，不利于诊断T3、T4期肿瘤，不能完全取代体外线圈技术。因此建议T1期与T2期难以区分时，进一步行MRI腔内线圈或腔内超声检查以获得更清晰的肠壁层次，减小误判率，为局部切除肿瘤的患者提供依据。
T2期与T3期肿瘤的鉴别依据主要是肿瘤是否侵及浆膜层，也就是肌层与肠周脂肪界限是否消失。本研究中MRI对T2、T3期的误判率为30.6%，总共9例PT2期被过度分为T3期，2例PT3期被过低分为T2期(见表1)。其中3例PT2被分为T3的病理结果显示为肿瘤侵犯深肌层(近全层)，在T1WI和T2WI上表现为毛刺状或条索样影突向脂肪间隙。分析原因:MRI对临界期肿瘤的判断有一定的限度 [7] 。1例PT2被分为T3的肌层信号带中断，肌层边缘模糊，似有脂肪间隙侵犯，无壁外条索影或肿瘤结节样或团块样突出，但被过度分为T3期，在增强图像上却发现肿瘤无及脂肪间隙，更倾向于正确分为T2期，有利于正确分期(图1(a)、图1(b))。究其原因可能是容积效应或运动伪影造成的征象误判。也有文献支持说盆腹腔前部易于受呼吸运动影响，而使病灶与邻近器官产生模糊效应 [8]，造成肿瘤侵犯正常组织的假象。另有1例PT2被分为T3的病人，T1WI和T2WI横断位由于众多触须状影侵入脂肪间隙而被误判为T3期，回顾性分析发现矢状位示直肠肌层清晰，脂肪间隙未受侵，但直肠的褶皱现象，(图2(a)~(c))使横断位上出现肿瘤侵犯脂肪间隙的假象，此时矢状位观察将有助于判断。还有4例为固有肌层未完全中断，但壁外有大量纤维条索影或毛刺样影侵入脂肪间隙(图3(a)、图3(b))，认为是促纤维结缔组织引起的纤维组织增生或炎性反应。有文献报道这种纤维组织增生在直肠癌中发生率为25% [9]，所引起的毛刺征或条索样影不是肿瘤组织浸润特有的形态，也不是T3期肿瘤的敏感性与特异性的征象 [10]，因此很难区分肠周脂肪中毛刺样突出是单独由炎症纤维化引起的，还是纤维化里包含肿瘤细胞。对此，结合其他文献报道 [2] [11]，发现将毛刺征或壁外条索影单一征象作为T3期的诊断要点已不准确，将出现肿瘤结节样突出或结合肌层信号中断，有基底宽度>2 mm的壁外条索和脂肪间隙模糊三个征象结合作为T3期诊断指标更准确。同时结合FS-TSE T2WI能提高对渗出性病变的敏感性。因此出现以上几种类似情况应重视增强、全方位成像及薄层扫描，以增加病灶与正常组织的对比度，减小容积及呼吸伪影 [12] [13]，联合观察降低误判率，利于病灶的准确定位，为临床治疗提供依据。还有2例为PT3过低分为T2，MRI肿瘤所在平面浆
(a) 
(b)
Figure 1. (a) T2WI shows the myometrial signal band was interrupted, the myometrial signal was blurred, and there was no tumor nodule protruding; (b) No tumor invade fat space in enhanced scaning
图1. (a) T2WI显示肌层信号带中断，肌层信号模糊，无肿瘤结节样突出；(b) 增强扫描肿瘤没有侵及脂肪间隙
(a) 
(b) 
(c)
Figure 2. (a) and (b) respectively represent T2WI and T1WI which indicate that numerous tentacles extend into the fat space; (c) Sagittal position: The rectum was bent and folded with a clear boundary between tumor and fat space
图2. ((a), (b))分别为T2WI和T1WI 示众多触须状影伸入脂肪间隙；(c) 矢状位显示直肠有弯曲褶皱现象，与脂肪间隙分界清晰
(a) 
(b)
Figure 3. T2WI and T1WI indicate that a large number of fibrous stripes and burrs extend into the fat space outside the rectal wall
图3.分别为T2WI和T1WI 壁外大量纤维条索影和毛刺样影伸入脂肪间隙
膜层尚可，未侵及脂肪间隙，且脂肪层较薄，而病理结果提示肿瘤侵及脂肪。笔者认为是由MRI分辨率的限制造成，因为有少数情况仅在显微镜下能显示肿瘤穿透直肠固有肌层，MRI上无明显脂肪间隙受侵征象 [14] 。
T3期与T4期的鉴别依据是肿瘤与周围器官间脂肪层是否消失。本研究中，4例PT4期患者被误判为T3期，2例在T1WI上表现为肿瘤与子宫间存在脂肪间隙，但增强扫描上脂肪间隙消失，因此出现错误分期(图4(a)~(c))。另2例病理结果提示肿瘤处于临界面，原因同上。还有一例为PT2期被误判为PT4期，此例较为特殊，T1WI上脂肪间隙存在，但压脂序列可见肿瘤侵犯精囊(图5(a)、图5(b))，可能是肿瘤侵润范围较小造成阅片误差大。
除上述因素外，影像诊断医师的经验、分期标准、机器场强大小及序列选择均有可能影响直肠癌的分期诊断 [10] 。因此只有从严格制定MRI分期标准开始，针对不同情况采用不同线圈组合，将多方位检查(轴位、矢状位、冠状位)、增强扫描、压脂序列、DWI及高分辨率薄层MRI结合分析，综合考虑才能提高MRI分期的准确率。
综合分析，我们发现大多数的错误分期发生在T2期与T3期(见表2)，而T2期与T3期的鉴别是决
(a) 
(b) 
(c)
Figure 4. (a) and (b) respectively represent T2WI and T1WI which indicate there is still a fat interval between tumor and uterus; (c) Enhancement scanning: The uterus was invaded by tumor
图4. ((a), (b))分别为T2WI和T1WI，示肿瘤与子宫之间尚存脂肪间隙；(c) 增强扫描示肿瘤已侵犯子宫
(a) 
(b)
Figure 5. (a)T1WI shows a clear fat interval; (b) Lipid pressure sequence: Seminal vesicle was invaded tumor
图5. (a) T1WI显示脂肪间隙清晰存在；(b) 压脂序列可见肿瘤已侵犯精囊
定患者是否需要术前辅助放、化疗的标准之一，T3期及以上的肿瘤都需要行术前辅助放化疗以减少术后复发的可能性 [15]，如果低估则会延误患者放化疗，增加直肠癌局部复发的危险性，而高估则增加不必要的放化疗带来的并发症痛苦及经济负担，因此对于T2、T3期的准确判断更为重要。当然对于其它期的准确判断依然不可忽视。另外，本研究仍然存在一些不足之处，首先病例较少，可能使数据统计出现偏倚；其次分组不太均匀，例如T2、T3期的病例数相对较少，还需更多数据支撑。
5. 结论
总而言之，只有当我们考虑到错误分期的种种情况和原因，才能明确如何避免错误，从而为提高MRI准确分期创造条件，提高临床应用价值。
致谢
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NOTES
*通讯作者。