1. 引言
虽然90%的鸟类是社会上的一夫一妻制 [1] ，但大部分物种并不是遗传上的一夫一妻制 [2] (可能是一夫多妻制、一妻多夫制或混交制)。鸟类的交配系统远比我们想象中复杂。配偶外交配(extra-pair copulations, EPCs)是雄性或雌性个体与其社会伴侣以外的个体交配的行为。由此，可能会产生配偶外受精(extra-pair fertilization, EPF)、配偶外父权(extra-pair paternity, EPP)、配偶外母权(extra-pair maternity, EPM)以及配偶外后代(extra-pair young, EPY)。遗传研究表明，大约有86%一夫一妻制的雀形目鸟类追求EPCs作为混合交配策略的一部分 [3] 。本文从EPCs中两性成本与收益的权衡、影响EPCs的因素以及未来展望三个角度对EPCs现象进行了综述。
2. EPCs中两性成本与收益的权衡
2.1. 基于雄性的观点
2.1.1. 雄性EPCs收益
EPP为社会上一夫一妻制的雄性提供了一种通过在子女关系之外选择后代来增加繁殖成功的机会，但通常不需要提供父母照顾。因此，EPP会增加雄性繁殖的成功。
2.1.2. 雄性EPCs成本
雄性寻求EPCs可能是以减少配偶守卫为代价的，从而会导致自身的巢室中产生EPY [4] 。
2.1.3. 雄性反EPCs策略
雄性为了降低在巢穴中亲子丧失的风险一般会制定交配策略，如频繁交配、配偶守卫、和对雌性的直接“体罚”等 [5] 。研究者们对雄性黑喉蓝林莺(Dendroica caerulescens)的行为观察表明，更密切地守卫其社会配偶的雄鸟巢内不太可能产生EPY；此外，在“生育风险期”对雄鸟进行1小时的实验性拘留增加了其巢内EPY的可能性；故雄性防护强度与巢内出现EPY的可能性呈负相关，这一点支持“配偶守卫减少EPF的假设” [4] 。
2.2. 基于雌性的观点
EPCs可能是被迫的(即雌性抗拒)，被诱导(即雌性开始交配)或中性(即雌性既不表现抵抗也不诱导)。一些研究者提出：雌性可以抵抗额外的交配，并且对其社交伴侣以外的雄性采取积极行动 [6] 。目前，EPCs到底是雌性的“适应策略”还是雄性的“强制策略”仍然无法确定。
2.2.1. 雌性EPCs收益
1) 直接收益：非遗传性收益
Griffith等(2002)表明：雌性可以评估雄性所拥有的资源 [2] ，针对性寻求EPCs为后代获得非遗传性资源(食物、领土、配偶外雄性提供的保护等)，从而可以提高自身和后代的生存率，降低被捕食风险。
2) 间接收益：遗传性收益
优质基因假说认为，雌性可以通过一些表型线索判断雄性的遗传质量，针对性地寻求EPCs对象，为后代获取“优质基因”。遗传相容性假说也表明，雌性可以通过表型线索评估自己和雄性间的遗传相似程度，寻求EPCs是为了追求其遗传相容性最大化。EPCs被认为是雌性修改初选配偶的一种手段，因为她们在选择社交配偶时往往受到限制 [7] 。参与EPCs可以起到一个“下注”策略的作用，雌性可能试图在不可预测的环境中产生具有各种基因型的后代，从而换来对后代适合度的间接益处，大大增加后代的生存。当雌性与不育或精子枯竭的雄性交配时，EPCs也可以作为雌性的“生育保险” [8] 。雌性可能不主动选择EPCs，但也不拒绝其他雄性的额外交配要求，因为作为“最好的一个坏行为”策略，接受一个额外交配的成本比抗拒要小 [9] 。
2.2.2. 雌性EPCs成本
雌性不一定会从EPCs中受益，在增加性接触性疾病或寄生虫暴露，增加捕食率，时间上的浪费或雄性“报复”方面，EPCs可能会让雌性付出非常昂贵的代价 [9] 。
3. 影响EPCs的因素
EPP受到许多因素的影响，包括第二性征、身体大小、年龄、一夫多妻制、繁殖时机等。本文选取了第二性征和年龄两个表型因素进行了探讨。
3.1. EPCs与第二性征
Møller等(1994)的比较分析表明，EPP在鸟类第二性征的演变中起了重要的作用 [10] 。对于社会上一夫一妻制的物种来说，雌性在EPCs中获得的主要优势可能是增加其后代的遗传适应性。由于雄性(遗传)质量大多不能直接测量，所以雌性在EPCs对象选择时主要基于雄性的一些次要性状。一些雀形目物种如Luscinia megarhynchos，雄鸟的鸣声和“曲目”作为一个表明雄鸟表型或遗传质量的“性装饰品”，似乎影响着雌鸟EPCs的选择，在对雌性的社会伴侣和婚外伴侣“曲目”大小的比较发现，婚外伴侣有更大的曲目(signed Wilcoxon test, n = 8; Z = −1.85, P = 0.08) [11] 。Møller等(2003)在对西班牙南部的一种候鸟Hirundo rustica的研究表明：身体状况良好，尾羽长的雄鸟，其巢内只有较小比例的EPP [12] 。此外，雄性杂色姬鹟 (Ficedula hypoleuca)的一些表型特征也可以预测EPP，研究表明：“戴绿帽子者”相比“被戴绿帽子者”，往往具有更大的跗骨和更具吸引力的“性装饰品”即更黑的背羽和更大的额斑 [13] 。
3.2. EPCs与年龄
Lehtonen等(2009)认为：雄性在EPP中的成功取决于其表型，特别是年龄有决定性的影响 [14] 。年龄越大的雄性Emberiza citrinella越有可能从EPCs中获益 [15] 。Bouwman等(2007)也提出，从事EPCs的雌性应该会选择年龄较大的雄性，因此“长期生存”可被视为一个质量指标 [16] 。
4. 未来展望
分子遗传技术的应用已经彻底改变了我们对鸟类交配系统的看法。随着时间的不断推移，各种关于鸟类配偶外交配的大尺度和长时间的数据积累，必将刷新我们对鸟类的交配系统以及其繁殖策略的认识。当然，这需要研究者们夜以继日的不断努力以及对科学问题的执着探索与思考。我们期待着：越来越多全新的且具有普适意义的理论来对这一现象的完美解释。