SHR/SCR和PLTs在植物中表达和功能多样性的研究进展

Advances in the Expression and Functional Diversity of SHR/SCR and PLTs in Plants

摘要: SHORT-ROOT (SHR)/SCARCROW (SCR)和PLANT HOMEOBOX TRANSCRIPTION FACTORS (PLTs)是调控植物器官发育非常重要的转录因子，SHR/SCR在根辐射模式和干细胞维持中的作用已经取得到了大量的研究进展。研究显示拟南芥中PLT1和PLT3能与PCNA (TCP)和SCR形成复合体调控WUSCHEL-RELATED HOMEOBOX 5 (WOX5)的表达和干细胞的维持，且SHR/SCR和PLTs在其它植物中也参与调控了多个生长发育过程。因此，本文从基因的表达和蛋白移动特征以及功能方面综述了SHR/SCR和PLTs在不同植物生长发育过程中的表达和功能的多样性。此外，深入了解SHR/SCR和PLTs在不同植物功能中的差异，有助于为农业生产提供理论基础。

Abstract: The transcription factors SHORT-ROOT (SHR)/SCARCROW (SCR), and PLANT HOMEOBOX TRANS- CRIPTION FACTORS (PLTs) play crucial roles in regulating plant organ development. Significant research progress has been made regarding the involvement of SHR and SCR in root radiation patterns and stem cell maintenance. Studies have demonstrated that PLT1 and PLT3 in Arabidopsisthaliana can form a complex with PCNA (TCP) and SCR to regulate the expression of WUSCHEL- RELATEDHOMEOBOX5 (WOX5) and maintain stem cells in Arabidopsisthaliana. Furthermore, SHR, SCR and PLTs are also participated in regulating various growth and development processes in different plant species. This paper reviewed the expression and function diversity of SHR, SCR and PLTs in different plant growth and development processes from the aspects of gene expression, protein movement and function. A comprehensive understanding of the distinctions for SHR, SCR and PLTs in diverse plant functions will contribute to establishing a theoretical foundation for agricultural production.

1. 引言

植物是地球上最大的生命群体之一，对维持生态系统和人类生存具有至关重要的作用。植物发育是一个复杂而有序的过程，涉及到细胞分化、器官发育和形态建成等多个方面 ‎[1] 。植物生长发育这一过程离不开植物干细胞，植物干细胞位于分生组织，是处于未分化状态的细胞，它们液泡化程度低，线粒体活性较高，遗传稳定，具有很强的自我更新和再生能力 ‎[2] ，这种再生能力使植物能够适应各种环境变化，并能够在持续的生长和修复过程中维持机体的完整性。植物干细胞主要在茎尖分生组织(SAM)，根尖分生组织(RAM)和维管分生组织中 ‎[3] ，这些干细胞的维持主要依赖于SAM中的组织中心(OC)和RAM中的静止中心(QC) ‎[4] 。在植物体内，器官和组织发育依赖于干细胞生态位的活性，干细胞的不对称分裂和位置信号控制细胞类型分化 ‎[5] ‎[6] 。

在植物发育过程中，转录因子(TF)也发挥着关键的调控作用，它们能够与特定的DNA序列结合，调控基因的表达，从而影响植物的发育过程 ‎[7] 。SHR/SCR和PLTs是调控植物器官发育非常重要的转录因子家族，它们在植物根辐射模式、干细胞维持和地上部分发育中的作用已经取得了大量的研究进展 ‎[8] ‎[9] ‎[10] 。比如，SHR/SCR和PLTs等植物重要的干细胞调控相关转录因子不仅在不同植物的根尖干细胞中表达，同时在干细胞周围细胞和地上部分以及豆科植物的根瘤原基中也有表达 ‎[8] ‎[9] ‎[11] ，这说明这些基因不仅能够维持干细胞的活性，还在植物其他生长发育过程中发挥着重要的作用。同时研究揭示PLT1、PLT3和SCR与植物特有的PCNA (TCP)转录因子之间具有蛋白互作，这三者在WOX5启动子的PLT结合位点上形成PLT-TCP-SCR复合物，对胚胎发生过程中的干细胞生态位起决定性的影响，并在胚胎形成后根发育中维持干细胞的稳定 ‎[12] ，这说明在植物根尖干细胞的维持中PLT途径与SHR-SCR途径是有交联作用的。此外，转录因子家族成员的扩展和物种之间的不同导致基因出现重复拷贝 ‎[13] ，这可能会使基因表达和功能在不同植物中呈现多样化，研究发现SHR/SCR不仅能够参与调控拟南芥(Arabidopsis thaliana)生长发育的过程，还能够调控豆科植物根瘤的形成、玉米(Zea mays)叶片“花环结构”的形成，水稻(Oryza sativa)气孔的发育等 ‎[14] ，因此本文主要从基因的表达特征、蛋白移动和功能方面综述了SHR/SCR和PLTs在不同植物发育中的表达和功能多样性的研究进展。

2. SHR/SCR和PLTs基因的表达和蛋白移动特征

SHR属于GRAS转录因子基因家族，作为一种重要的调控因子，它的表达与根辐射形态形成有直接的关系 ‎[15] 。研究发现SHR基因在拟南芥根的中柱和番茄(Solanum lycopersicum)毛状根的中柱表达 ‎[16] ‎[17] 。水稻、蒺藜苜蓿(Medicago truncatula)、大豆(Glycine max)、毛果杨(Populus trichocarpa)和玉米根中则有多个SHR基因 ‎[14] ‎[18] (见表1)。SHR在水稻中分别是OsSHR1和OsSHR2 ‎[19] ‎[20] ，两者与拟南芥SHR在根中柱中的表达模式相似 ‎[20] 。SHR在蒺藜苜蓿和大豆中分别有2个和6个，MtSHR1和MtSHR2在蒺藜苜蓿毛状根的中柱表达，GmSHR1、GmSHR2、GmSHR3和GmSHR6均在大豆根的中柱表达 ‎[21] ‎[22] ，而GmSHR4和GmSHR5的表达是由根瘤菌诱导的，接种根瘤菌前可在内皮层细胞、维管组织和皮层细胞中检测到少量的GmSHR4表达，但GmSHR5主要在大豆根分生组织和仅限于成熟区的维管组织中表达；接种根瘤菌后，GmSHR4/5在根瘤形成早期阶段的皮层细胞中大量表达，在成熟根瘤中则消失 ‎[22] ，说明大豆中SHR基因具有不同的时空表达特点，GmSHR4/5在根瘤中产生了新的表达模式。序列比对分析发现SHR基因在杨树中分别为PtSHR1，PtSHR2A和PtSHR2B，与拟南芥同源性最高的是PtSHR1 ‎[23] ，它在杨树主根中柱和侧根中表达 ‎[24] ，PtSHR2B主要在木栓形成层和根尖侧根冠表达 ‎[23] ，说明PtSHR2B在杨树根中的表达模式与PtSHR1和AtSHR是有明显差异的。SHR在玉米中有3个，分别为ZmSHR1、ZmSHR2和ZmSHR2h，它们均在玉米根的内皮层表达，而不是在中柱表达 ‎[25] ，这与上述其它植物的SHR基因主要在根中柱的表达模式截然不同。因此，SHR基因在不同植物根中的表达模式既有相似性，如在大部分植物根的中柱表达，也有差异性，如玉米中具有全新的表达特征，而且拷贝数的增多会使同一植物的不同SHR基因产生新的表达模式。

SHR基因不仅在植物的根部表达，而且在植物的地上部分也有表达。研究发现SHR在拟南芥的下胚轴、花序、茎和叶的维管组织中都有表达 ‎[17] 。OsSHR1在水稻幼叶原基基部的整个表皮细胞表达，在叶片气孔保卫母细胞和分裂产生的保卫细胞中也有表达 ‎[14] ，OsSHR2在水稻叶原基周围维管束鞘细胞分化后的叶脉特异短暂的表达，这与拟南芥中SHR在叶片原形成层并贯穿整个维管发育过程的表达模式不同 ‎[26] 。ZmSHR1在玉米叶片的维管束鞘细胞中表达 ‎[27] ，但是将ZmSHR1在水稻叶片的维管束鞘细胞和成熟叶脉中表达并未改变水稻维管束鞘细胞中的维管结构 ‎[26] 。PtSHR1在杨树茎维管形成层以及茎尖中央区下方和叶原基原维管组织中表达 ‎[24] ，PtSHR2B能够在茎尖和腋芽分生组织表达，但在叶片中未检测到其表达 ‎[23] (见表1)。因此，在拟南芥叶的维管组织、水稻叶片的气孔、玉米叶片的维管束鞘细胞、杨树的腋芽分生组织中均有SHR基因的表达，这说明SHR基因参与了不同植物生长发育过程。

SCR和SHR是属于同一个家族的转录因子，在植物根中也有表达 ‎[6] 。与SHR不同，在植物地下部分，SCR基因主要在拟南芥的根尖QC、皮层/内皮层初始(CEI)细胞和内皮层细胞中特异性表达 ‎[28] 。研究发现OsSCR在水稻根尖内皮层和QC细胞特异性表达 ‎[14] ‎[19] ，CsSCR在黄瓜(Cucumis sativus)初生根和侧根的内皮层细胞表达 ‎[29] ，SlSCR在番茄发根农杆菌诱导的毛状根内皮层和QC表达 ‎[16] ，说明SCR基因在拟南芥、水稻、番茄和黄瓜根中的表达模式相似。此外，研究发现CsSCR在黄瓜体细胞胚胎发生的球形期和心形期的未分化细胞，以及体细胞胚胎的鱼雷期和子叶期细胞中也有表达 ‎[29] 。ZmSCR1和ZmSCR1h基因主要在玉米根的内皮层表达，在皮层中也发现了低水平的表达 ‎[30] ‎[31] 。SvSCR1和SvSCR2在狗尾草根的中柱表达 ‎[25] 。MtSCR在蒺藜苜蓿根内皮层和皮层中均有表达，并且在其它豆科植物如大豆、百脉根、鹰嘴豆、豌豆和白羽扇豆中的表达模式也是如此 ‎[21] ，说明SCR在C4植物和豆科植物中也产生了基因表达的多样性(见表1)。

SCR和SHR相似，不仅在植物根部表达，同样在地上部分也有表达。AtSCR主要在拟南芥的下胚轴，花序茎中表达 ‎[28] ‎[32] 。SvSCR1/2在狗尾草叶片的“花环结构”中表达 ‎[31] 。OsSCR在水稻幼叶原基的表皮层以间隔的方式在特定细胞中表达，这些细胞在后期会产生气孔，此外，OsSCR在气孔形成过程中不对称分裂产生的副卫母细胞和分裂前的保卫母细胞中表达，而一旦保卫母细胞分裂为保卫细胞，则OsSCR的表达迅速降低，因此在成熟的气孔中没有OsSCR的表达 ‎[14] 。ZmSCR1/1h在玉米发育的叶原基基本分生组织细胞中表达 ‎[33] (见表1)。

与SHR/SCR基因相比，PLTs家族基因在拟南芥以外的其它植物中研究相对较少。PLTs家族在拟南芥中共有6个基因，分别为PLT1、PLT2、PLT3/AIL6、PLT4/BABY BOOM、PLT5/AIL5和PLT7/AIL7 ‎[34] ，这些基因在植物根和茎的发育、叶序、根系趋向和胚胎发育等过程中发挥了重要的调节作用 ‎[35] ‎[36] 。例如，PLT1和PLT2基因是拟南芥根分生组织和干细胞活性维持的关键调节基因 ‎[34] 。PLT1和PLT2基因首先在胚胎基底组织区域表达，然后在胚根原基中表达，最后在根尖分生组织干细胞区表达 ‎[34] 。PLTs在水稻中共有10个基因，分别为OsPLT1-OsPLT10 ‎[37] 。OsPLTs基因的表达模式分析显示OsPLT1-5、OsPLT7-9和OsPLT10分别主要在水稻根、茎和种子中表达，OsPLT6在根和种子中都有表达，进一步的原位杂交分析显示OsPLT1-6在水稻冠根原基，临近主根、冠根和侧根静止中心的起始细胞表达 ‎[37] 。转录组分析显示在水稻花序分生组织中OsPLT1、OsPLT2和OsPLT10表达量低，OsPLT7表达中等，而OsPLT8和OsPLT9表达较高 ‎[37] 。MtPLT1-4在蒺藜苜蓿的主根尖干细胞区也有明显的表达，除此之外在根瘤原基形成的各个阶段也有表达 ‎[38] ，这与拟南芥PLT1和PLT2基因的表达模式既有相似性，也有区别，说明不同植物之间可能由于器官结构和功能的差异导致了基因表达模式的变化。

植物细胞受细胞壁的限制无法移动，需要通过细胞间的通讯来整合内部和外部环境中的生长发育信号。植物中预计大约17~29%的转录因子具有靶向或非靶向的细胞间移动能力 ‎[39] 。SHR蛋白是一个典型的移动转录因子，其在拟南芥根的中柱表达后能移动到内皮层(见表1)，在内皮层与SCR蛋白相互作用，进而激活SCR的转录，SCR蛋白能影响SHR蛋白的亚细胞定位，中柱细胞中SHR蛋白在细胞核和细胞质定位，内皮层细胞中SHR蛋白主要在细胞核定位，SHR蛋白的细胞质定位对其移动和功能的发挥至关重要 ‎[16] ‎[40] 。研究发现番茄的SHR蛋白也能够从根尖中柱移动到内皮层，进而调节SCR的转录和根皮层/内皮层细胞的命运 ‎[16] ‎[40] ，说明SHR蛋白的移动在不同植物中具有一定的保守性。拟南芥SHR和SCR蛋白结合后，SHR蛋白会被局限在内皮层细胞的细胞核内，无法继续移动 ‎[18] ‎[19] ，当SCR的表达降低到一定阈值时，SHR蛋白可以摆脱SCR蛋白的限制向皮层细胞移动而不是被限制在内皮层细胞，形成多层基本组织，并且这种作用在水稻和拟南芥中具有保守性 ‎[19] ‎[41] 。研究发现二穗短柄草的BdSHR与水稻的OsSHR1和OsSHR2及拟南芥的AtSHR蛋白在拟南芥根尖都能移动，与拟南芥SHR不同的是其它SHR同源蛋白能移动到多层细胞决定根尖皮层细胞的数目，而不是被限制在内皮层 ‎[41] ，说明水稻和二穗短柄草的SHR有比拟南芥SHR蛋白强的移动能力。研究发现ZmSHR1蛋白在玉米根的内皮层和至少8个皮层细胞有分布 ‎[25] (见表1)，说明ZmSHR1蛋白在玉米根的内皮层表达后能移动到皮层细胞。此外，研究发现MtSHR1/2蛋白在中柱、内皮层、皮层和表皮细胞中有分布 ‎[21] ，说明蒺藜苜蓿的SHR蛋白在根中柱表达后能移动到内皮层、皮层和表皮细胞(见表1)。因此一些植物的SHR蛋白具有不同的蛋白移动能力，虽然在拟南芥中没有发现SCR蛋白具有移动能力，只在QC、皮层/内皮层起始细胞和内皮层细胞表达 ‎[28] ，但研究发现ZmSCR1蛋白在玉米根的中柱和内皮层分布，说明玉米的SCR蛋白也是一个移动蛋白，在皮层和内皮层表达后能移动到中柱，且其移动方向与玉米SHR蛋白相反 ‎[25] 。研究还发现拟南芥的SHR蛋白可以从叶片的维管细胞移动到维管束鞘细胞(BS)中发挥功能 ‎[42] 。因此，SHR和SCR均是移动蛋白，在不同的植物中蛋白移动特征既有相似性也有差异性。此外，研究发现拟南芥中生长素能诱导PLT转录因子的表达，且生长素和PLT蛋白在根尖呈梯度分布，PLT蛋白梯度的形成是通过缓慢的生长稀释和细胞间的蛋白移动实现的 ‎[43] ，说明PLT也是移动蛋白，在表达后能移动到相邻细胞，其移动性对维持蛋白梯度和调控拟南芥根的生长发育至关重要。

Table 1. Expression and protein movement of SHR and SCR in different plants

表1. SHR和SCR在不同植物中的表达和蛋白移动特征

注：表格中“-”表示未知。

3. SHR/SCR和PLTs在植物地下部分生长发育中的功能

SHR/SCR对调控拟南芥根系发育有着非常重要的作用，能够调控根尖分生组织干细胞的命运 ‎[5] ，且SHR/SCR相互作用后直接激活CYCD6;1的转录，从而调节皮层和内皮层细胞的分裂 ‎[10] ‎[28] ‎[44] ‎[45] 。此外，研究还发现SCL23、BIRD/INDETERMINATE DOMAIN (IDD)、JACKDAW (JKD)、MAGPIE (MGP)、MED31、PHABULOSA (PHB)、SCHIZORIZA (SCZ)和NAC1蛋白等与SCR或SHR能够相互作用，进而调控拟南芥根的生长发育 ‎[10] ‎[46] 。

除拟南芥外，SHR/SCR基因在其它植物根生长发育中的功能也已进行了大量的研究。拟南芥shr突变体根尖QC细胞的结构不规则，因不能进行内皮层和皮层细胞不对称分裂，仅有一层只具有皮层特征的基本组织，从而影响根辐射模式的形成 ‎[8] ‎[47] (见图1(A))。研究发现在拟南芥和水稻中过表达SHR基因均能产生额外的皮层组织 ‎[20] ，将水稻的OsSHR1和OsSHR2以及杨树的PtSHR1基因在拟南芥shr突变体表达都能回补其根尖只有一层基本组织的表型 ‎[24] ‎[20] ‎[48] ，番茄slshr突变体的表型也与拟南芥shr突变体相似 ‎[16] ，说明SHR基因在调控拟南芥、水稻、杨树和番茄根皮层和内皮层细胞分裂中具有重要的作用。此外，通过CRISPR/Cas9系统产生的杨树PtaSHR基因缺失材料的毛根缺乏明确的内皮层和压紧的皮层组织 ‎[48] 。ZmSHR基因的单缺失突变未造成玉米根结构的变化，但zmshr2zmshr2-h双突变体中玉米皮层数量明显减少，但仍具有内皮层的结构 ‎[25] 。类似地，svshr1svshr2双突变体根也呈现减少的基本组织层数 ‎[25] ，这说明SHR可通过功能冗余的方式调控玉米和狗尾草根皮层组织的扩张(见图1(A))。研究发现蒺藜苜蓿的mtshr2MtSHR1 RNAi植株呈现明显减少的毛状根生长和根瘤原基形成，在皮层特异表达MtSHR1-SRDX融合蛋白和抑制MtSHR1和MtSHR12蛋白的移动同样能减少根瘤原基的形成 ‎[21] 。最近研究发现GmSHR4和GmSHR5过表达大豆的根有更多的皮层组织和根瘤数，而GmSHR4/5-amiR的根中则相反 ‎[22] ，说明SHR在蒺藜苜蓿和大豆根皮层细胞的分裂和根瘤的形成中具有重要的调控作用。因此，SHR基因在调控植物根皮层和内皮层细胞分裂方面的功能具有保守性，但在豆科植物的根中产生了新的功能，能够调控根瘤的形成。将ZmSHR1在水稻中过表达会导致水稻根伸长和侧根增多，但并未影响水稻内皮层和皮层的数量，这与过表达OsSHR2导致水稻短根和多层皮层的表型不同 ‎[20] ‎[26] ，说明ZmSHR1基因在水稻中的功能并不保守。此外，在杨树不定根形成之前剪切或生长素处理能诱导PtSHR2B基因的表达，过表达PtSHR2B基因会导致茎基部生长素的增加，进而调节杨树不定根的形成 ‎[49] (见图1(A))。因此，植物中SHR基因拷贝数的增加可能使其产生了新的表达特征，参与新的植物生长发育调控过程，从而使其功能呈现多样性。

拟南芥scr突变体根尖也不能进行皮层和内皮层细胞的不对称分裂，使根组织只有一层基本组织，同时具备内皮层和皮层细胞的特性，从而阻碍根的生长 ‎[32] ‎[47] ‎[50] ，说明SCR对拟南芥干细胞活性维持和根系发育也至关重要。研究发现水稻osscr1osscr2双突变体呈现比野生型更短的根，而且没有明显的内皮层和皮层 ‎[51] ，且玉米zmscr1zmscr1h双突变体根中也不能形成内皮层结构 ‎[33] ，说明OsSCR1和OsSCR2以及ZmSCR1和ZmSCR1h基因以功能冗余的方式调控水稻和玉米根内皮层和皮层组织的形成。蒺藜苜蓿mtscr突变体和在皮层特异表达MtSCR-SRDX融合蛋白能减少根瘤的形成，且AtSCR能恢复mtscr突变体根辐射模式和地上部分负向重力性的缺陷，但不能恢复根瘤形成减少的表型 ‎[21] ，说明SCR基因在调控植物根皮层和内皮层细胞分裂方面的功能是保守的，但调控蒺藜苜蓿根瘤形成的功能是MtSCR基因特有的。

研究发现PLT1和PLT2表达区域与SCR分布区域是重叠的，说明它们共同为根尖干细胞微环境提供信号 ‎[52] 。在拟南芥中PLT1和PLT2基因的单独缺失不会引起根系结构变化，但是plt1plt2双突变体根短，小柱层内细胞数增加，分层结构扰乱，淀粉颗粒堆积 ‎[34] 。研究发现DAR2、RGF1、UBP12/13、SOS2、BR信号、细胞分裂素和生长素等均能调节PLTs的表达，从而影响根分生组织发育和胁迫响应 ‎[53] ‎[54] ‎[55] ‎[56] ‎[57] 。内源性L-半胱氨酸和根中CTR1和EIN2对乙烯感知能够共同影响PLT和SCR-SHR这两个主要途径从而调节根干细胞的增殖能力和生态位活性 ‎[55] ‎[58] 。此外，研究还发现水稻CROWN ROOTLESS 5 (CRL5/OsPLT8)能够被生长素诱导，其通过抑制细胞分裂素信号调节水稻冠根的起始和发育 ‎[59] (见图1(B))。蒺藜苜蓿中MtPLT1-4的RNAi株系的根瘤数目和大小明显减少 ‎[38] ，进一步说明MtPLTs在蒺藜苜蓿根瘤分生组织的形成中具有重要的作用(见图1(B))。虽然目前关于PLTs基因在拟南芥以外的其它植物根生长发育中的功能研究较少，但其在水稻根发育和蒺藜苜蓿根瘤形成中的作用显示出功能的丰富性。

4. SHR/SCR和PLTs在植物地上部分生长发育中的功能

SHR/SCR和PLTs家族基因除了在植物地下部分具有重要调节作用外，还参与植物地上部分生长发育的调控。拟南芥shr突变体影响叶片束鞘的分化 ‎[60] ，此外SHR功能缺失还对拟南芥叶片细胞增殖产生影响从而导致shr突变体的叶片面积减小 ‎[32] ，这表明SHR基因在叶片发育过程中直接控制细胞的增殖分裂。SHR既能够直接激活维管束鞘中SCR和SCL23的表达，也能调节XTH18、XTH22和XTH24的表达，从而影响拟南芥地上部分的发育 ‎[61] ‎[62] 。研究发现水稻osshr1和osshr2单突变体叶片气孔与野生型类似，osshr1osshr2双突呈现异常的气孔发育，而过表达OsSHR1和OsSHR2不会影响气孔的发育 ‎[41] ‎[51] ，说明水稻SHR功能冗余的方式调节气孔的发育。此外，玉米叶片中叶肉细胞和维管束鞘细胞在叶脉周围呈同心圆排列，形成“花环结构”，C4植物的叶脉仅被两个维管束细胞和两个叶肉细胞隔开，而C3植物的叶脉之间有更多的叶肉细胞，因此C4植物具有比C3植物更高的叶脉密度和光合效率 ‎[63] 。玉米zmshr1突变体呈现植株生长减少、叶片发育异常、“花环结构”紊乱和小叶脉减少的表型，说明ZmSHR在玉米地上部分生长发育中具有重要的调控作用 ‎[63] ‎[64] 。因此SHR基因在拟南芥、水稻和玉米地上部分生长发育调控中的功能是不同的。过表达ZmSHR1导致水稻表皮气孔密度增加，但并不影响水稻地上部分和叶片的形态 ‎[20] ‎[26] ，说明SHR调控的生理过程与植物种类相关。最近的研究发现不同植物来源的SHR过量表达能强烈促进水稻和玉米叶肉细胞分裂并降低叶脉密度，敲除SHR则可抑制细胞分裂，增加叶脉密度，另一方面外源施用生长素可以提高叶脉密度，因此通过同时提高水稻叶片中的OsSHR1表达量和生长素处理能够诱导水稻叶片中诱导形成类似C4植物叶脉的分布模式 ‎[65] ，这说明SHR和生长素水平的协同增加可能是单子叶植物叶片维管束分布模式从C3植物向类似C4植物演化的关键所在。此外，研究发现在杨树和拟南芥中部分下调SHR的表达会呈现增强的初级和次级生长速率，从而产生更高的植株 ‎[24] ，这与拟南芥和玉米中SHR基因完全缺失导致植株减小的表型不同，说明SHR的功能具有剂量依赖效应。过表达PtSHR2B会导致杨树植株生长的减少和增加的树皮占比，说明PtSHR2B基因能在木栓形成层发挥作用，从而调节木栓和周皮的形成 ‎[23] 。PtSHR2B基因还能在杨树腋芽成熟和激活的过程中表达上调，过表达PtSHR2B能通过影响生长素的转运扰乱腋芽的内部激素平衡，从而促进腋芽的生长 ‎[66] ，说明杨树中SHR基因拷贝数的增加使其在地上部分生长发育的调控中产生了新的功能。近期的研究发现在C3植物水稻和C4植物狗尾草中SHR蛋白能与INDETERMINATE DOMAIN (IDD)蛋白相互作用介导生长素的转运，通过负调节PIN-FORMED (PIN)蛋白的表达调控叶片小脉的形成和基本组织细胞的分化 ‎[67] 。因此SHR在调控植物叶脉的形成中维持了功能的保守性，而在调控水稻的气孔发育、玉米叶片的“花环结构”和杨树的周皮与腋芽发育中出现了功能的多样性。

叶片中SCR/SHR相似，拟南芥scr突变体叶片表型与shr突变体相似，说明SCR在叶片发育过程的功能与SHR相同 ‎[32] 。运用CRISPR/Cas9系统产生的水稻osscr1突变体叶片产生停滞的拟分生组织和减少的气孔密度的表型，osscr2突变体具有正常的气孔表型，但osscr1osscr2双突变体具有比osscr1更严重的气孔表型 ‎[41] ‎[51] ，过表达OsSCR1和OsSCR2能诱导产生额外的副卫细胞 ‎[51] ‎[68] ，说明水稻SCR同样以功能冗余的方式调节气孔的发育，而且比SHR的作用更明显。研究发现ZmSCR1和ZmSCR1h突变导致玉米维管束鞘细胞的增殖和叶脉密度的减少，说明它们也以功能冗余的方式调控玉米叶片“花环结构”的形成 ‎[31] ‎[63] ‎[33] 。水稻osscr1osscr2突变体叶片没有出现类似zmscr1zmscr1h突变体“花环结构”的缺陷，zmscr1zmscr1h突变体也没有出现类似水稻气孔异常的表型 ‎[51] ，说明SCR在水稻和玉米叶片中的功能也具有多样性。此外研究发现SvSCR1和SvSCR2能调控狗尾草叶片“花环结构”的形成，但svscr1svscr2突变体的生长紊乱表型比玉米zmscr1zmscr1h突变体严重，而与水稻osscr1osscr2突变体相似，同时呈现叶片气孔发育异常的表型 ‎[69] ，说明在狗尾草中SCR既能调控叶片气孔的发育，又能调控“花环结构”的形成并且SCR调节气孔的发育并不是C3植物特有的功能。

最新研究发现拟南芥中WRKY23促进PLT1、PLT2和WOX5的表达来建立愈伤组织再生的多能性 ‎[70] 。研究发现在水稻中发现crl5突变体具有比野生型更小的植株与更多的分蘖数和花序，plt9突变体具有更长的主分支和更多的次级分支数目 ‎[37] 。此外，研究显示OsPLT9和OsPLT10在栽培稻和野生稻中与花序分支相关 ‎[71] ，说明水稻PLTs家族基因在地上部分的发育中也具有重要的调控作用。研究还发现OsPLT6 (Os11g0295900)编码水稻AP2家族转录因子，它参与调节水稻合子发育的起始 ‎[72] 。

SHR、SCR和PLTs在植物中的基因表达、蛋白移动和功能既有保守性，也有多样性。SHR、SCR和PLTs蛋白都能移动，不同植物中蛋白移动能力有所不同，这些对植物生长发育至关重要。SHR和SCR在不同植物中对根干细胞维持，内皮层和皮层细胞分裂以及叶脉形成的调控是相似的。水稻和狗尾草中两者能影响气孔的发育；玉米和狗尾草中SHR和SCR调控叶片“花环结构”的形成；杨树中的SHR则能调控周皮、不定根和腋芽的形成；豆科植物中两者则能够调控根瘤的形成(见图1(A))。PLTs除在拟南芥根、地上部分和胚胎发育中发挥作用外，还能够调控水稻花序分支、冠根、合子的起始和发育，以及调控蒺藜苜蓿根瘤的形成(见图1(B))。

Figure 1. SHR/SCR and PLTs regulate plant growth and development processes. A) SHR/SCR regulate plant growth and development; B) PLTs regulate plant growth and development.

图1. SHR/SCR和PLTs调控植物生长发育过程。A) SHR/SCR调控植物生长发育过程；B) PLTs调控植物生长发育过程

5. 展望

SHR/SCR和PLTs转录因子在植物生长发育的过程中起着关键的调节作用，它们在不同的植物中具有相似或相异的表达特征，参与调节众多的生长发育过程，具有功能的多样性。对不同植物中这些基因表达和功能的研究有助于加深我们对生物多样性调控机制的认识。虽然目前已有较多的研究报道，但随着生物技术的进步和研究的深入，将会有更多植物中SHR/SCR和PLTs的表达特征和功能被揭示。使用CRISPR/Cas9系统和一些新的植物遗传转化技术，如Cut-dip-budding (CDB)传递系统 ‎[73] 可以对大量的植物进行基因改造和功能研究。而且SHR/SCR和PLTs在植物生长发育中的调控机理的研究也将会更深入，会有更多的互作蛋白和下游基因被发现。此外，SHR/SCR和PLTs的相关研究可能在科学研究和农业生产中发挥重要作用，如通过调控SHR基因的表达量改变水稻叶脉的分布模式和杨树的株高 ‎[24] ‎[65] 。PLT5可以显著提高植物植物体内和体外的遗传转化效率 ‎[74] ，促进现代农业中基因编辑和其它生物技术的应用。

基金项目

本文得到了重庆市教委科学技术研究项目(KJQN202000527、KJQN202300507)的资助。

NOTES

^*通讯作者。