丛枝菌根共生：一种减轻气候变化对植物影响的策略

Arbuscular Mycorrhizal Symbiosis: A Strategy to Mitigate the Impact of Climate Change on Plants

摘要: 大气二氧化碳(ACO₂)浓度升高(eCO₂)、全球气候变暖等问题可能会对植物产生严重影响，丛枝菌根真菌(AMF)可以与大多数植物形成共生关系，减轻生物和非生物胁迫对植物产生的影响，为保护作物产量提供了一个重要的补充措施。本文综述了植物-AMF共生对ACO₂浓度升高或气候变暖的响应，以及这些响应为未来气候变化情景下如何调节土壤和植物体有机碳(C)、氮(N)、磷(P)动态提供了深入的见解，揭示了AMF在植物应对非生物挑战方面的应用潜力。

Abstract: Elevated atmospheric carbon dioxide (ACO₂) concentration (eCO₂), global warming and other issues may have a serious impact on plants. Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) can form a sym-biotic relationship with most plants, reduce the impact of biological and abiotic stress on plants, and provide an important supplementary measure to protect crop yield. This paper summarizes the response of plant-AMF symbiosis to the increase of ACO₂ concentration or climate warming, and these responses provide in-depth insights on how to regulate the dynamics of organic carbon (C), nitrogen (N) and phosphorus (P) in soil and plant under the future climate change scenario, and reveal the application potential of AMF in plant response to abiotic challenges.

1. 引言

自工业革命以来，全球地表温度已经上升0.74℃，预计到2100年还将进一步上升1.8℃，达到3.6℃ [1] 。气候变暖可能会促进植物生长 [2] ，但同时也会增强土壤中C的微生物分解，从而将土壤CO₂排放到大气中 [3] [4] ，正向反馈到气候变暖中 [5] 。截止到2022年12月，大气二氧化碳(ACO₂)已达到417.51 ppm，预计到本世纪末，ACO₂将超过550 ppm (https://www.co2.earth/)。二氧化碳(eCO₂)浓度升高直接影响植物的光合作用，从而增强固碳和干物质积累 [6] 。eCO₂对植物干物质积累的促进不仅引起了碳(C)、氮(N)、磷(P)和钾(K)浓度的变化，并且还引起了从土壤到植物的养分循环 [7] 。但当eCO₂作用下的固C能力超过其在植物中产生新汇的能力时，植物的光合速率就会降低，以平衡源汇能力 [8] 。此外，植物的生产力需要更多的营养供应来匹配它们在eCO₂下增加的C同化 [9] [10] 。因此，土壤养分的有效性在决定植物对eCO₂的响应方面起着至关重要的作用 [11] 。在eCO₂条件下，植物生长总是低于预期值，这与eCO₂导致植物体缺N有关 [12] [13] 。Igarashi等 [14] 证明，更高的N供应是克服N限制的必要条件，eCO₂通过加速植物的生长速率而加强了N的限制，但可以通过满足N需求(与N素形态无关)，从而增加生物量。这预示着，未来在eCO₂背景下，更多的N素肥料将在农业生产中被投入使用，但过量的N会通过对土壤有机C、N组成与数量的影响而改变土壤的供N能力 [15] ，不利于可持续农业的发展，所以选择一些有利于植物吸收土壤N素的微生物群是一个很好的策略。

在全球气候变化背景下，植物–微生物互作是当前生物学和生态学研究热点 [16] 。丛枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi, AMF)可以与80%的陆生植物形成共生关系，使寄主植物能够获得更多的营养，主要是N和P，以交换自身生长所需的C [17] 。一些研究表明，AMF可以增强植物对干旱、高温、盐度和极端温度等非生物胁迫的抗性 [18] [19] [20] [21] ，说明AMF可能有助于上调寄主植物的耐受机制，同时也能阻止关键代谢途径的下调 [22] 。尽管AMF在促进气候胁迫下植物生长具有巨大潜力，但我们对AMF如何诱导耐受机制的调节以及触发的串扰知之甚少 [23] 。鉴于CO₂或温度在调节光合速率 [24] 和随后的C代谢中的关键作用，气候变暖或大气CO₂浓度增加对作物-AMF关联的影响值得进一步研究。基于此，本研究通过查阅1994~2022年来国内外学者对CO₂浓度或温度升高对植物-AMF的影响的相关研究，分析CO₂浓度或温度升高对AMF群落、寄主植物生长的影响。在此期间，总体发文量不多，直接相关论文38篇，其中以CO₂相关论文最多。

2. eCO₂对土壤中AMF群落的影响

随着ACO₂浓度的增加，土壤中真菌群落的组成和功能可能会发生变化。真菌作为分解者和植物共生体，可以调节生态系统C循环的速率。真菌群落组成对这一速率特别重要，因为复杂土壤C的分解需要比任何单一真菌物种所能提供的更多的酶多样性 [25] [26] 。

eCO₂间接改变了土壤AMF群落，这种改变一般认为，eCO₂主要通过影响植物向菌根的C分配来间接影响AMF群落 [27] 。大部分研究认为，eCO₂会增加AMF的多样性，增强其活性。如Sanders等 [28] 以夏枯草(Prunella vulgaris L.)为研究对象，证明当CO₂浓度升高时，AMF外部菌丝长度是普通环境CO₂浓度处理组的5倍，表明CO₂浓度升高促进了AMF生物量向外部菌丝的分配。Wang等 [29] 研究发现，当CO₂浓度升高时，植物有机物含量和总P含量增加，并且eCO₂显著提高根外菌根真菌菌丝体生物量，揭示AMF在森林生态系统的养分吸收和C循环中发挥着关键作用。Frew等 [30] 研究发现，eCO₂会增强植物光合作用，从而增加植物的养分需求，进一步导致AMF的丰度和定殖量的普遍增加。但也有部分研究表明，eCO₂对AMF没有显著影响 [31] 。Zheng等 [32] 在研究eCO₂和其他因素之间相互作用如何影响AMF的过程中发现，eCO₂对AMF多样性和群落组成无显著影响，eCO₂对土壤总生物量、AMF和腐生真菌的影响并不显著。Thirkell等 [33] 通过采用稳定的放射性同位素示踪剂研究AMF介导的养分吸收，实验结果表明，在CO₂升高的情况下，N素吸收在品种间都有着显著的差异，但总体而言，真菌向植株转移的N含量都有着减少的趋势，而根系P浓度基本不受CO₂浓度的影响。Garcia等 [34] 研究了暖温带森林中AMF对空气CO₂浓度响应，发现AMF对CO₂浓度的增加没有显著的响应，CO₂浓度对AMF根系定殖的影响随时间而异。造成这种研究结论不同的原因很大可能是因为不同的寄主植物对eCO₂的响应不同以及AMF和寄主植物之间的相互作用不同，并且eCO₂对AMF的作用还受到土壤中的元素的有效性的影响 [35] 。AMF在同一个属中不同种对eCO₂的响应也不同，Klironomos等 [36] 试验结果表明，三齿蒿(Artemisia tridentata Nutt.)接种根内球囊霉(Glomus intraradices)和幼套球囊霉(Glomus etunicatum) 16周后，两种AMF的侵染率、外生菌丝的长度以及土壤中孢子数在eCO₂条件下均有所增加，但接种G.intraradices处理组，三齿蒿各个指标的增加量均高于接种G. etunicatum处理组。但在eCO₂条件下，土壤中AMF的多样性普遍低于未受干扰的土壤，其中以球囊霉科(Glomeraceae)为主(表1)。

事实上，我们对AMF物种多样性的理解在很大程度上取决于方法学的发展和新技术的应用。AMF的多样性差异受到土壤、寄主植物、环境条件和农业实践等多种因素的影响。当环境中CO₂浓度升高，一些AMF物种表现出投机行为，原因可能是其主要将能量投入后代的生产中，并进化出在不利环境中有利的特性 [39] 。

3. eCO₂对AMF共生植物生长的影响

在eCO₂ [40] [41] [42] 作用下，C3植物组织的营养浓度普遍降低。有学者对7761个观察结果进行meta分析，结果显示，平均689 ppm eCO₂使植株N、P、K含量降低7%~15%，其中N的下降幅度大于P和K [40] [43] 。而在eCO₂条件下，接种AMF，植物N、P、K含量得到改善，例如，接种AMF的刺槐(Robinia pseudoacacia L.) [44] 在710 ppm eCO₂条件下的植株总P仅降低了22%，而无AMF定植植物，其总P含量则减少50%。Baslam等 [45] 研究结果显示，eCO₂会减少莴苣(Lactuca sativa Linn.)叶片中养分的积累，但接种AMF可以改善莴苣叶片中矿质养分(如P、Cu、Fe等)和抗氧化化合物(类胡萝卜素、酚类、花青素、抗坏血酸)的积累。Gavito等 [46] 研究结果表明，eCO₂对豌豆(Pisum sativunl)菌根的形成和菌根吸收土壤P的功能均无显著影响。Chen等 [47] 研究表明，在730 ppm eCO₂下，接种AMF增强了长叶车前对¹⁵N的吸收，但对羊茅(Festuca arundinacea)无影响，这表明在eCO₂条件下，AMF对植物养分吸收的影响可能具有种特异性 [48] 。

Table 1. AMF species isolated from soil under elevated CO2

表1. CO₂升高条件下从土壤中分离出的AMF物种

近年来，转基因Bt作物的推广应用为鳞翅目害虫的防治和缓解环境压力提供了有效途径。然而，有研究表明，eCO₂会导致Bt作物中N基化合物(即Bt毒素蛋白)显著降低 [49] [50] [51] ，从而对生态环境产生负面影响。在eCO₂作用下，茉莉酸(JA)、乙烯(ET)和水杨酸(SA)是植物对蚜虫的次级防御物质 [52] [53] 。Wang等 [54] 研究表明，eCO₂环境下，接种AMF苏格兰斗管囊霉(Funneliformis caledonium)可提高Bt玉米产量，提高Bt玉米内源(JA、SA)和外源(Bt毒素)二级防御物质的表达水平，最终提高Bt作物的抗虫能力，这将有助于确保Bt作物在气候变化下的可持续利用和安全性。Michael等 [55] 通过向异形根孢囊霉(Rhizophagus irregularis)提供³³P，向小麦(Triticum aestivum L.)提供¹⁴CO₂，测试了增加C库强度(即食草性蚜虫)和增加C源强度(即升高CO₂浓度)对菌根共生菌之间资源交换的研究，证明外部生物C汇可以限制植物C向AMF的分配，而不妨碍菌根的营养吸收。

总的来说，eCO₂条件下，接种AMF对植物生长有一定影响，植物和AMF之间的资源交换存在环境依赖性，eCO₂可能会增强或削弱植物对食草昆虫的防御，部分原因是C基和N基防御代谢物以及植物营养物质，特别是蛋白质含量的变化 [56] 。植物种类以及生活型的差异也会对AMF的生理活动产生影响。但是不同的生理活动会有不同的反应，存在着高度的变异性 [57] 。

4. 环境温度升高对AMF和寄主植物的影响

气候变化因子对菌根影响的研究主要集中在eCO₂的影响上，而温度的影响则被忽视 [46] 。温度是最重要的非生物胁迫之一，温度的轻微升高会对作物生长、籽粒灌浆和最终产量产生负面影响 [58] 。Jagdish等 [59] 报道，短期或长期高温等热胁迫对植物的生长和产量有不利影响。AMF通过提高寄主植物对营养物质的吸收 [60] 、提高PSII的光合速率和光化学性质 [61] [62] [63] [64] 、改善渗透调节 [65] 、抗氧化活性 [66] [67] 和繁殖能力 [68] 来缓解温度升高对寄主植物的影响。Mathur等 [69] 研究结果显示，玉米植株的光合参数在环境温度升高后降低了，但接种AMF后恢复。Jumrani等 [70] 报道，与不接种AMF植株相比，接种AMF的大豆在高温下表现出更好的生长、光合参数和种子产量，说明AMF可减轻温度升高对光合器官结构和功能的损伤。

环境温度升高也会直接影响AMF [71] 。Rillig等 [72] 研究表明，随着环境温度的提高，土壤AMF菌丝长度增加40%以上，且AMF根系定植量有明显增加的趋势。次年，寄主植物根系重量没有显著变化，但AMF的根系定植率显著增加。并且在升温试验地块中，球囊霉素相关蛋白浓度(一种由AMF菌丝产生的糖蛋白，在土壤聚集中起重要作用)降低，五个直径等级的土壤团聚体水稳定性也显著降低，这些结果表明，生态系统变暖可能刺激AMF的C分配。Yang等 [73] 发现，模拟增温对AMF的多样性无显著影响，但显著影响了AMF的群落组成，这与Shi等 [74] 研究结果相反，说明不同植物种类差异影响AMF对升温的响应。王谭国艳等 [71] 通过模拟增温试验证明，环境温度升高主要降低了植物根际AMF的孢子密度，还可能通过影响植物的群落组成间接影响AMF的孢子群落结构。石国玺等 [75] 证明，增温对AMF群落的影响和作用机制是依处理时间长短而异的。长期、短期增温分别降低了45.7%和80.0%的AMF物种丰富度，长期增温对AMF物种丰富度的负效应由根生物量降低所介导，而短期增温的负效应由土壤N限制所介导。此外，长期、短期增温不仅能改变AMF群落的物种组成和谱系组成，还导致驱动AMF群落构建的生态学过程从环境过滤向环境过滤和竞争排斥的中和作用转变。Qiu等 [76] 研究发现，变暖诱导了AMF和寄主根之间的平衡，并刺激大豆农业生态系统中有机C的分解。此外，变暖改变了AMF的群落组成，有利于具有高营养吸收菌丝表面的Paralomus属，而不是易于保护土壤有机C的Glomus属。

在AMF在升温环境下生长的各种机制中，海藻糖的产生也应该被提到。海藻糖是AMF中一种常见的储备碳水化合物，但也是一种参与了防御反应分子。其通过稳定细胞结构来保护细胞，并使蛋白质在应激条件下维持其天然构象 [77] 。Ocón等 [78] 研究了在升温环境下，R. irregularis中海藻糖含量以及中性海藻糖酶和海藻糖-6-磷酸酶的转录调控及其活性，结果显示，长时间或密集地暴露于高温(37℃)，会引起R. irregularis中海藻糖含量增加，并且证明了海藻糖-6-磷酸(GiTPS2)转录本的瞬时上调与酶活性的适度增加相关。相比之下，中性海藻酶(GiNTH1) RNA的积累没有变化，但在大多数情况下，温度升高促进了其活性。在应激停止后，海藻糖恢复到基础浓度，这表明中性海藻糖酶活性在热休克恢复中的作用。这些数据表明，海藻糖在AMF热休克恢复过程中发挥作用。

上述研究表明，评价AMF在缓解植物高温胁迫中作用的研究往往是基于其对菌根化植物生理性状的影响 [79] 。同时，土壤微生物群落也是决定植物生产性能的一个重要因素，并可能为AMF介导的胁迫缓解提供重要的见解 [80] 。但目前对AMF如何响应气候变暖还没有一致的结论，这有待后续更深入的研究。

5. 总结与展望

随着气候变化加剧，需要更加关注土壤健康和重要的微生物群，尤其是AMF。AMF作为一种促进植物健康生长的生物肥料，可以减轻许多预期的与气候变化相关的非生物和生物胁迫。AMF通过消耗植物根系中富含C的分泌物，帮助植物在eCO₂条件下维持源–汇平衡。由于群落由数千种根际物种组成，因植物种类和土壤类型而异，所以有必要确定对植物最有利的物种和菌株，从而更好地了解植物和土壤微生物之间的相互作用，以最有效地缓解气候变化对土壤和植物造成的影响，但在eCO₂或环境变暖条件下，AMF与植物之间的信号转导机制仍有待研究。建议可以优先考虑以下几个方面：1) 建立分室培养系统，利用¹⁵N、³³P、¹⁴C等同位素标记元素探究环境变化对AMF根外菌丝转运土壤中不同常量营养素的影响 [55] [81] [82] ，目前国内外菌根真菌学者对同位素示踪技术在菌根代谢方面有较多应用。2) 研究思路方面可以设计eCO₂和环境温度双因素试验，eCO₂和增温交互作用对AMF和菌根化植物的影响。需要注意的是，生物因素，如真菌和植物的种类，以及非生物因素，CO₂浓度以及温度设置。3) 研究策略上要注重动态分析。不同时间处理和分析的样本，得到的AMF对于环境变化的响应可能不一致。4) 加强对AMF生态功能的研究。eCO₂和升温是全球性问题，AMF-植物共生体之间的C-养分交换的互惠性是高度依赖于环境的，因此，分离筛选可能适应CO₂或温度胁迫的AMF可能是一种潜在的生物技术工具，接种植物，以成功恢复退化的生态系统。

致谢

感谢导师对我文章的指导帮助。

基金项目

国家自然科学基金项目(41371291)；浙江省公益技术应用研究计划项目(LGN20D010002)资助。

NOTES

^*通讯作者。