重金属离子对微生物燃料电池阴极性能影响研究进展

Research Progress on the Effect of Heavy Metal Ions on Cathode Performance of Microbial Fuel Cells

摘要: 微生物燃料电池(MFCs)具有在污水中回收能源并同步净化水质的突出优势而成为研究和应用的热点。在微生物燃料电池中重金属离子参与阴极反应并在阴极沉积实现重金属离子分离去除，其阴极过程对阴极的极化特性，阴极微生物活性，都有重要影响。本文综述了Cu²⁺、Fe³⁺/Fe²⁺、Cr⁶⁺、Hg²⁺、Mn²⁺等重金属离子对微生物燃料电池阴极性能影响及分离机制，并展望其在包含重金属离子废水方面的应用前景。

Abstract: Microbial fuel cells (MFCs) have become a research and application hotspot because of their out-standing advantages of energy recovery and simultaneous water purification in wastewater. In microbial fuel cells (MFCs), heavy metal ions participate in the cathodic reaction and realize the separation and removal of heavy metal ions by cathodic deposition. In this paper, the effects of Cu²⁺, Fe³⁺/Fe²⁺, Cr⁶⁺, Hg²⁺, Mn²⁺ and other heavy metal ions on the cathode performance and separation mechanism of MFC were reviewed, and its application prospect in wastewater containing heavy metal ions was prospected.

1. 引言

微生物燃料电池(MFCs)是一种利用微生物活动将有机物中的化学能转变为生物电能的能量转换装置 [1]。微生物在代谢过程中存在电子转移行为，即将电子从电子供体(低电势)传递到电子受体 [2] (高电势)。位于阳极上的微生物可将废水中的有机物作为电子供体催化氧化为碳酸氢根( ${\text{HCO}}_3^{-}$ )、铵根离子( ${\text{NH}}_4^{+}$ )等并产生电子；微生物产生的电子通过细胞呼吸酶传递到阳极表面，使阳极还原；由于阴极和阳极之间存在一定电势差，阳极氧化得到的电子会传递到阴极表面，阳极区的阳离子在离子浓度差的作用下被驱动至阴极区；阴极表面的电子在催化剂或微生物的作用下与来自阳极区的阳离子结合形成还原产物，并产生电流 [3]。此过程中，MFCs实现了将有机物中的化学能转变为电能的能量转换，微生物细胞也以ATP形式获得生命活动所需能量。

传统微生物燃料电池(MFCs)阴极的电子受体主要为氧气(O₂)、高锰酸钾(KMnO₄)和二氧化锰(MnO₂)等氧化剂，近年来，有研究者发现工业废水中的重金属离子，如：Cu²⁺、Fe³⁺、Cr⁶⁺、Ag⁺等具有较高的氧化还原电位，作为MFCs阴极的电子受体参与还原反应时，可以实现阴极区重金属离子分离去除 [4] - [9]。以MFCs阴极还原去除Cr⁶⁺为例(底物选用醋酸)：

阳极：

${\text{CH}}_3{\text{COO}}^{-}+4{\text{H}}_2\text{O}\stackrel{微生物}{\to }2{\text{HCO}}_3^{-}+9{\text{H}}^{+}+8{\text{e}}^{-}$ (1)

生物阴极：

${\text{Cr}}^{6+}+3{\text{e}}^{-}\stackrel{微生物}{\to }{\text{Cr}}^{3+}\left(E^0=1.231\text{V}\right)$ (2)

非生物阴极：

${\text{Cr}}^{6+}+3{\text{e}}^{-}\to {\text{Cr}}^{3+}\left(E^0=1.231\text{V}\right)$ (3)

MFCs阴极区对重金属离子的去除是微生物和电化学共同作用的结果，微生物作用主要体现在微生物与重金属之间的相互作用，包括重金属同化和重金属异化作用，重金属同化作用是微生物将重金属同化为细胞物质，重金属异化是异化重金属还原菌将重金属作为外部电子受体还原 [10]，一般MFCs以阴极室中的高价位重金属离子作为电子受体，阳极室中的有机废物作为电子供体 [11]，来进行氧化还原反应。目前，MFCs去除重金属离子的研究主要集中在重金属离子对MFCs阳极和非生物电极性能影响分析，对MFCs阴极和生物电极性能的影响很少有研究。因此，本文主要综述了重金属离子对MFCs阴极性能的影响，尤其是生物阴极MFCs性能的影响，并展望了MFCs在处理重金属离子废水方面的应用前景。

2. 重金属离子对MFCs阴极性能影响

根据微生物燃料电池(MFCs)阴极是否含有微生物可以分为：非生物阴极和生物阴极。目前，MFCs的阴极类型大多数采用非生物阴极，一般以贵金属、金属氧化物、金属有机化合物、碳基材料等作为阴极催化剂 [12]，此类材料结构性能稳定、受环境影响较小，使用较为广泛。生物阴极是选择以微生物作为MFCs阴极催化剂，并通过微生物的代谢作用来加速阴极电子受体转移、降低电荷转移内阻的一种生物型电极。相比于传统非生物阴极采用贵金属或金属氧化物等作为MFCs阴极催化剂，生物阴极不仅可以降低MFCs制造成本，而且可以提高MFCs阴极性能，具有广阔的应用前景。现有研究表明，附着在生物阴极上的微生物在其代谢活动的作用下可有效协助MFCs阴极实现对重金属离子的脱除 [13]。

2.1. 重金属离子对非生物阴极MFCs阴极性能影响

2.1.1. Cu²⁺作为电子受体

一般重金属离子初始浓度的提高，会提高MFCs阴极性能。但对于重金属离子Cu²⁺，其初始浓度的改变不仅会对MFCs阴极区Cu²⁺分离去除产生负面作用 [14]，而且还会对最终含铜还原产物产生影响。Tao等 [15] 通过向MFCs阴极室分别加入600 mg/L、2000 mg/L的Cu²⁺浓度溶液，结果表明Cu²⁺的去除效率分别为92%和48%。Tao等 [16] 又以葡萄糖为底物，研究了不同浓度Cu²⁺溶液对MFCs去除效率的影响，发现Cu²⁺初始浓度约为200 mg/L时，Cu²⁺的去除率最高(大于99%)，Cu²⁺初始浓度为6412.5 ± 26.7 mg/L时，Cu²⁺的去除率下降至18.59%，但此时具有最大功率密度339 mW/m³。Tao等 [17] 发现Cu²⁺在阴极区还原过程是先被还原为Cu₂O，再被还原为单质铜，因此被还原产物的类型取决于有效电子受体与电子供体间的数量比值，比值越高(即电子受体可用性越高)，生成的单质铜越少。并通过实验证明，Cu²⁺初始浓度为500 mg/L时，阴极区主要还原产物为Cu，但Cu²⁺初始浓度大于500 mg/L时，主要还原产物为Cu₂O，并有少量Cu₄(OH)₆SO₄析出。上述实验虽然证明不同种类重金属离子初始浓度的改变会对MFCs阴极回收重金属离子的能力产生不同影响，但是重金属离子初始浓度的提高均使MFCs的产电性能得到提高。这归因于较高重金属离子初始溶液提高可以增强离子溶液导电性能，增加溶液跨膜传质能力，降低MFCs内部电阻，从而使MFCs获得较大的最大功率密度 [18]。

MFCs阴极Cu²⁺的能力与周围环境pH值存在一定的关系。随着pH值升高，阴极区Cu²⁺的还原难度增大。Heijine等 [19] 通过采用双极膜作为pH分离器在MFCs中回收铜，阴极区pH = 3时，Cu²⁺可直接被还原为单质铜Cu；阴极区pH > 4.5时，Cu²⁺以CuO/Cu₂O的形式存在，无法被还原。但已有研究证明较高的pH值有利于络合态铜 $\text{Cu}{\left({\text{NH}}_{\text{3}}\right)}_4^{2+}$ 接受电子形成 $\text{Cu}{\left({\text{NH}}_{\text{3}}\right)}_2^{+}$，再进一步被阴极还原生成Cu或Cu₂O的沉淀， $\text{Cu}{\left({\text{NH}}_{\text{3}}\right)}_4^{2+}$ 浓度为350 mg/L，pH = 9.0 (工况为12 h)时，铜去除率为96%；pH = 3.0时(工况为8 h)，铜去除率下降至84% [20]。

电解质溶液中NH₄⁺的存在提高电解液的电导率，降低阳离子穿越质子交换膜的阻力，减小MFCs的内阻，提高MFCs阴极产电性能。Zhang等 [20] 研究了双室MFCs阴极对复合铜(II)的还原，当CuSO₄溶液中加入适当浓度的氨有利于提高MFCs的最大功率密度和最大电流密度，T[Cu]:T[NH₃] = 1:2，pH = 4.8时，MFCs具有最大功率密度 0.20 W/m²，比对照组(阴极区不含 ${\text{NH}}_4^{+}$ )的最大功率密度提高了0.06 W/m²，最大电流密度0.74 A/m²，比对照组的最大电流密度提高了0.22 A/m²。

2.1.2. Cr⁶⁺作为电子受体

Wang等 [21] 在通过研究MFCs处理含铬废水发现，较高初始浓度Cr⁶⁺在MFCs启动初期(100 h)可以促进阴极区还原反应的进行，100 h后Cr⁶⁺的还原速率明显减缓，因为Cr⁶⁺在阴极区的反应为： ${\text{Cr}}_2{\text{O}}_7{}^{2-}+14{\text{H}}^{+}+6{\text{e}}^{-}\to 2{\text{Cr}}^{3+}+7{\text{H}}_2\text{O}$，Cr⁶⁺在还原过程消耗了过多H⁺，随阴极区H⁺的减少，Cr⁶⁺的还原速率也随之下降，Cr⁶⁺初始浓度为100 mg/L，pH = 2.0时，150 h后Cr⁶⁺可以被完全去除，Cr⁶⁺初始浓度为200 mg/L时，可获得最大功率密度150 mW/m²。

酸性环境也有利于Cr⁶⁺在MFCs的还原，Huang等 [22] 发现pH值的改变会影响Cr⁶⁺还原，pH = 5.0时，Cr⁶⁺还原率为27.3%，发电量为61.8%，pH = 8.0时，Cr⁶⁺还原率降低21.2%，发电量降低6.0%。Gangadharan等 [9] 研究发现Cr⁶⁺在pH值为7.0和9.0时未发生还原反应，pH = 2.0时，Cr⁶⁺的去除率可达98%。Li等 [18] 通过实验证明，保持Cr⁶⁺初始浓度不变，pH = 2时，Cr⁶⁺去除率最大为98.3%，并在阴极表面明显观察到绿色沉积物。

2.1.3. Fe³⁺作为电子受体

向MFCs添加Fe³⁺可以改变MFCs阴极区的pH值，Lefebvre等 [23] 构建MFCs来去除酸性矿山废水(AMD)中的Fe³⁺以及提高AMD中的pH，Fe³⁺在MFCs的阴极还原为Fe²⁺，然后Fe²⁺再经氧化生成铁的氢氧化物或氧化物沉淀(Fe(OH)₃, Fe₂O₃, FeOOH)后被去除，最终可使Fe³⁺的去除率达到99%，pH值上升到了7.9。

Niu等 [24] 在研究Fe(II)-EDTA催化的过硫酸盐(K₂S₂O₈)作为阴极溶液脱除偶氮染料时发现，Fe²⁺可以有效活化硫酸根离子生成硫酸盐自由基，硫酸盐自由基的氧化还原电位较高，可以有效提高MFCs阴极电位，并且随着Fe²⁺浓度的提高，MFCs的输出功率密度也增大。当Fe²⁺的浓度为2 mol/L时，最大输出功率密度为121.1 mW/m²，比对照组(未添加Fe²⁺)的最大输出功率密度提高了98.3 mW/m²。

2.1.4. 其他重金属离子作为电子受体

Wang等 [7] 通过回收废水中的Hg²⁺研究表明，在环境pH值一定条件下，增大Hg²⁺的初始浓度会提高MFCs阴极对Hg²⁺的去除能力，当Hg²⁺浓度从25 mg/L增加到100 mg/L时，最大功率密度也由256.2 mW/m²增大到433.1 mW/m²；保持初始Hg²⁺的浓度为50 mg/L，改变阴极区pH值，发现当pH = 2时(5 h)，Hg²⁺的出口浓度最小，为3.08 ± 0.07 mg/L。

You等 [25] 发现选用高锰酸钾盐(KMnO₄)作为双室MFCs阴极受体时，可以提供较高的开路电位(OCP)，其中最大功率密度115.60 mW/m²，比使用空气阴极(10.2 mW/m²)高出11.3倍，六环高铁酸盐(25.62 mW/m²)作为阴极电子受体高出4.5倍。高pH值会降低阴极电位，pH值从3.6增加到9.5时，阴极电位下降了0.08 V。表1总结了部分文献中，不同重金属离子作为MFCs非生物阴极电子受体的研究现状。

Table 1. Different heavy metal ions as electron acceptors for non biological cathodes of MFCs

表1. 不同重金属离子作为MFCs非生物阴极电子受体的研究

^*10 mM。

2.2. 重金属离子对生物阴极型MFCs阴极性能影响

2.2.1. Cu²⁺作为电子受体

生物阴极上的微生物菌落结构对MFCs阴极还原重金属离子有重要影响。Shen等 [26] 通过研究四种电化学活性菌EAB(嗜麦芽窄食单胞菌JY1柠檬酸杆菌JY3、铜绿假单胞菌JY5和窄食单胞菌JY6)对微生物燃料电池(MFCs)阴极上Cu²⁺还原的性能的影响，发现JY6的循环电流、还原速率和细胞电子传递过程之间存在着密切的相关性。

Cu²⁺初始浓度会影响阴极区微生物的耐受度。Wu等 [27] 建立单室微生物燃料电池通过实验发现生物阴极对Cu²⁺的耐受浓度为12.5 mg/L，无膜MFCs对Cu²⁺的去除率高达98.3%，但随着Cu²⁺浓度的提高，Cu²⁺去除效率有明显下降。通过微生物群落分析表明，不同Cu²⁺浓度下，微生物群落发生了变化，在发电过程中起关键作用的微生物菌为蛋白细菌(Proteobacteria)和拟杆菌(Bacteroidetes)，放线杆菌(Actinobacteria)和酸杆菌(Acidobacteria)是耐铜和除铜的主要原因。

2.2.2. Cr⁶⁺作为电子受体

Tandukar等 [13] 通过连续监测MFCs对Cr⁶⁺的还原和发电过程发现，当Cr⁶⁺初始浓度低于80 mg/L，Cr⁶⁺的还原速度相对较快，并通过16S rRNA基因序列分析发现，起还原Cr⁶⁺作用的阴极微生物的遗传物质主要与巴氏杆菌(Trichococcus pasteurii)和铜绿假单胞菌(Pseudomonas aeruginosa)有关。

高浓度的Cr⁶⁺阴极液对MFCs发电有抑制作用。Li等 [28] 研究了两种典型的氧化态金属(Fe³⁺和Cr⁶⁺)作为单室微生物燃料电池(SCMFCs)阴极的电子受体，实现了对废水中重金属离子的回收。当Cr⁶⁺浓度为10 mg/L时，开始抑制SCMFCs的发电，但Fe³⁺的浓度变化对SCMFCs没有负作用影响。此外，电极生物膜的微生物群落分析表明，阴极生物膜的微生物群落DNA带型随电子受体的不同而变化。

溶液电导率会影响Cr⁶⁺的还原速率，发电量和库仑效率。Huang等 [29] 向电解液中加入磷酸盐缓冲液(PBS)，与10 mM PBS溶液中2.4 ± 0.2 mg g⁻¹VSS h⁻¹的Cr⁶⁺还原率相比，100 mM PBS的Cr⁶⁺还原率为3.0 ± 0.3 mg g⁻¹VSS h⁻¹。添加100 mM PBS(溶液电导率约为10.6 mS cm⁻¹)将功率生产提高到3.8 ± 0.1 W/m³，与添加10 mM PBS (溶液电导率约为1.5 mS cm⁻¹)相比，提高了58%。这归因于溶液电导率的增加有助于减小生物膜周围离子在迁移过程所需能量，增强离子迁移能力，减小MFCs内部电阻。

2.2.3. Fe³⁺作为电子受体

Liu等 [30] 研究表明不同浓度的亚铁离子对微生物燃料电池电极生物膜微生物群落的影响，发现在MFCs启动阶段加入适当浓度的Fe²⁺可以促进MFCs电化学活性，运行15天，Fe²⁺浓度为100 µM的MFCs显示出最佳的产电性能，具有最大电流1.5 mA。通过16S rRNA基因扩增子测序发现无Fe²⁺的MFCs阴极表面的生物菌群以军团杆菌为主(Legionella spp)，随着Fe²⁺浓度的提高军团杆菌占比下降，Fe(II)-氧化细菌(Janthinobacterium)开始逐占据主导地位，说明Fe²⁺离子的加入会对MFCs阴极生物种群产生影响，有利于启动阶段MFCs阴极生物膜的形成。这归因于金属离子可以作为微生物细胞呼吸酶的氧化还原活性中心，有效降低电子在转移过程中所需的能量，加速阴极区还原反应的进行 [31]。

向阴极室添加Fe³⁺/Fe²⁺也可以提高MFCs生物阴极产电性能，Heijine等 [19] 研究了阴极还原Fe³⁺和同时生物氧化Fe²⁺对MFCs阴极氧还原速率的影响，结果表明固定化微生物酸性氧化亚铁硫杆菌(Acidithiobacillus)能够以足够高的速率氧化Fe²⁺生成Fe³⁺，MFCs输出功率为1.2 W/m²，电流为4.4 A/m²。相同MFCs、电流密度大致相同的条件下，阴极室同时加入Fe³⁺/Fe²⁺比未加入Fe²⁺的输出功率提高了38%。

2.2.4. 其他重金属离子作为电子受体

Rhoads等 [32] 生物矿化锰氧化物可以增加燃料电池产生的功率密度。实验测得阴极极化曲线表明，选择微生物沉积锰氧化物作为MFCs阴极反应物的电流密度126.7 (31.5 mW/m²)高于氧作为阴极反应物的电流密度3.9 (0.7 mW/m²) 2个数量级，电池电位也提高约300 mV。由于锰氧化物处于固态并且附着在电极表面上，锰的传质能力不会受到限制，并且锰的活性基本保持在1左右。

Qiu等 [33] 生物阴极可以增强V⁵⁺还原和生物电产生。在装置运行7天后，初始浓度为200 mg/L的V⁵⁺几乎完全清除，最大功率密度为529 ± 12 mM/m²。经X光电子能谱(XPS)分析，V⁵⁺是主要还原产物，在中性条件下自然析出；16S rRNA基因测序表明，淋单胞菌是V⁵⁺还原的主要原因，细菌的存在可以促进电荷转移，克雷伯氏菌是生物阴极MFCs中产生生物电的关键因素。表2总结了部分文献中，不同重金属离子作为MFCs生物阴极电子受体的研究现状。

Table 2. Different heavy metal ions as electron acceptors of MFCs

表2. 不同重金属离子作为MFCs生物阴极电子受体的研究

3. 展望

微生物燃料电池(MFCs)去除重金属是一种能够回收废水资源、进行生物能源发电的环保储能技术，具有十分广阔的应用前景。综合上述国内外微生物燃料电池(MFCs)处理重金属离子的研究可以得出：MFCs阴极区在回收重金属离子的同时，也会提高MFCs的产电性能，如Fe³⁺、Mn²⁺的加入可使MFCs获得更大的电流密度与功率密度，这是因为重金属离子具有较高的氧化还原电位，可以提高MFCs阴极电位；MFCs的阴极性能与重金属离子的初始浓度有关，一般重金属离子浓度过高会影响阴极生物的耐受性，从而抑制重金属离子的还原，但电解质溶液离子的增多，会增大电解液导电率，减小MFCs内阻，增加最大功率输出密度；重金属离子所处的pH环境会引起MFCs阴极性能变化，如阴极区pH值越小，Cu²⁺的还原难度越大，Hg²⁺、Cr⁶⁺反而更易去除；对于生物阴极，电极表面的微生物菌落类型会影响也会重金属离子在阴极区的还原效率，阴极电子受体的不同，生物阴极微生物也会发生变化。同时减小MFCs内阻和外阻同样有利于阴极对重金属离子的去除。减小MFCs内阻和外阻有利于MFCs阴极对重金属离子的去除 [34]；重金属离子在MFCs阴极上沉积形成的污垢，会阻碍阴极催化剂与电子受体接触，增大MFCs的内阻，降低阴极对重金属离子的还原效率 [25]。

另外，也有研究表明植物–微生物复合燃料电池在回收重金属离子和生物发电方面有良好表现，植物根系所分泌的多糖和有机酸可以为MFCs中的微生物提供营养物质，放大微生物菌群的降解催化作用，提高微生物的代谢速率，增强其电化学活性。Guan等 [35] 通过PMFCs对含有Cr⁶⁺污染土壤进行修复发现土壤pH值由微酸性变为中性，Cr⁶⁺的去除率可达99%。随着Cr⁶⁺初始浓度的增加，Cr⁶⁺的去除率和去除效率都有所提高 [36]。因此，植物型微生物燃料电池(PMFCs)也是未来微生物燃料电池(MFCs)改进和发展的一个方向。