中–低位直肠癌患者腹腔镜直肠前切除术后吻合口漏发生的危险因素分析
Analysis of Risk Factors for Anastomotic Leakage after Laparoscopic Anterior Resection in Patients with Mid-Low Rectal Cancer
摘要: 目的：本研究旨在通过单中心病例回顾性分析，探究中–低位直肠癌患者腹腔镜直肠前切除术后吻合口漏(AL)发生的相关危险因素。方法：收集2019年2月至2023年2月在重庆医科大学附属第一医院确诊为直肠癌的患者信息，包括年龄、性别、BMI、基础疾病史、新辅助治疗史、术前及术后血清总蛋白及白蛋白水平、ASA分级、手术时长、术中出血量、纳米碳标记情况、预防性造口、肿瘤距肛缘距离、术后病理分期，确定直肠前切除术后吻合口漏的独立预测因素。结果：患者平均年龄(63.12 ± 11.32)岁，女性383名，男性454名，AL发生率7.78%。单因素分析显示年龄、高血压病史、冠心病病史、术前纳米碳标记肿瘤、手术时长、术中出血量、术前血清总蛋白、术后五天血清总蛋白、术后五天血清白蛋白组间差异有统计学意义(P < 0.05)。多因素logistic回归分析确定年龄(OR = 1.03)、术前使用纳米碳标记肿瘤(OR = 1.81)、手术时长(OR = 1.01)、术前TP (OR = 1.05)为AL独立危险因素；术后第五天ALB (OR = 0.87)为AL独立保护因素。结论：年龄、术前使用纳米碳标记肿瘤、手术时长、术前TP，术后第五天ALB是中–低位直肠癌行前切除术后发生AL的影响因素。
Abstract: Objective: The present study was designed with the intention of probing into the pertinent risk factors associated with anastomotic leakage (AL) following laparoscopic anterior resection in patients suffering from mid-low rectal cancer, by means of a retrospective analysis of cases from a single center. Methods: Data of patients diagnosed with rectal cancer at the First Affiliated Hospital of Chongqing Medical University between February 2019 and February 2023 were gathered. These encompassed details such as age, gender, body mass index (BMI), medical history of underlying ailments, history of neoadjuvant treatment, preoperative and postoperative levels of serum total protein and albumin, American Society of Anesthesiologists (ASA) grade, duration of the surgical procedure, intraoperative blood loss, status of carbon nanoparticle labeling, presence of a prophylactic stoma, distance between the tumor and the anal verge, as well as the postoperative pathological stage. The aim was to ascertain the independent predictors of anastomotic leakage after anterior resection. Results: The mean age of the patients was recorded as (63.12 ± 11.32) years old, with 383 females and 454 males, and the incidence rate of AL was found to be 7.78%. Univariate analysis revealed that statistically significant differences existed among the groups in relation to age, history of hypertension, history of coronary heart disease, preoperative carbon nanoparticle labeling of the tumor, operation duration, intraoperative blood loss, preoperative serum total protein, serum total protein on the fifth postoperative day, and serum albumin on the fifth postoperative day (P < 0.05). Multivariate logistic regression analysis established that age (OR = 1.03), preoperative utilization of carbon nanoparticle for tumor labeling (OR = 1.81), operation duration (OR = 1.01), and preoperative total protein (OR = 1.05) were independent risk factors for AL; whereas albumin on the fifth postoperative day (OR = 0.87) served as an independent protective factor. Conclusion: Age, preoperative carbon nanoparticles staining, operation duration, preoperative total protein, and albumin level on the fifth postoperative day are the factors that exert an influence on the occurrence of AL after anterior resection in patients with mid-low rectal cancer.
文章引用：曹钰昆, 魏正强. 中–低位直肠癌患者腹腔镜直肠前切除术后吻合口漏发生的危险因素分析[J]. 临床医学进展, 2025, 15(2): 504-512. https://doi.org/10.12677/acm.2025.152373

1. 引言

在全球范围内的所有恶性肿瘤中，结直肠癌(CRC, Colorectal cancer)的发病率及死亡率分别居第三位和第二位[1]，我国则分别为第二位和第四位[2]。直肠癌约占CRC总体的30%，直肠癌的发生与高蛋白、低纤维素饮食、亚硝酸盐摄入、炎性肠病及遗传等因素相关，其发病率逐年上升，男性多于女性，城市人口多于农村人口，且发病年龄渐趋降低[2]。

如今，直肠癌主要采用根治性手术切除联合放化疗的综合治疗方式。并且随着全直肠系膜切除术(TME)理念的推广和实践以及圆形、线性切割闭合器等外科器械的进步，降低了肿瘤的局部复发率，达到了延长生存期，提升保肛率的良好效果[3]。但术后直肠吻合口漏(AL, Anastomotic leak)发病率并未随技术与理念的更新而下降，直肠前切除术(AR, Anterior resection)后AL发病率在3%~20%之间[4] [5]。AL作为重要术后并发症，可致肠梗阻、腹腔粘连、腹腔脓肿、感染性休克等的发生，增加术后死亡率，且已有研究表明会提高肿瘤复发风险，影响患者远期生存[6] [7]。

尤其在中–低位的直肠癌患者中，由于病变部位大多位于跨越腹膜反折以下或跨越腹膜反折，会给患者及医师带来更多的风险与挑战[8] [9]。因此在术前、术中识别患者具有的高危因素，有利于早期采取相应的保护措施以减少AL的发生或减轻AL发生的严重程度，并且能够对术后疑似AL患者的诊断提供参考。

2. 资料与方法

2.1. 临床资料及分组

回顾性收集2018年2月至2022年2月在重庆医科大学附属第一医院确诊为直肠癌的患者的基础及手术信息，接受腹腔镜AR手术的患者病例共838例。

纳入标准：1) 年龄大于18岁；2) 术前或术后病理确诊为直肠癌；3) 择期行腹腔镜直肠前切除术以及全直肠系膜切除术；4) 肿瘤距肛缘距离 ≤ 10 cm；5) 肿瘤达到R0切除。排除标准：1) 患者既往行直肠手术；2) 同时合并其他消化道肿瘤或存在腹腔转移；3) 因肠穿孔、阻塞等原因接受紧急手术者；4) 联合多脏器切除者。

2.2. 资料收集

所收集的临床信息包括：年龄、性别、BMI (Body mass index)、基础合并症(糖尿病、高血压、COPD Chronic obstructive pulmonary diseases)病史、冠心病病史及慢性肝炎病史)、新辅助治疗史、术前血清总蛋白(TP, total protein)、术前血清白蛋白(ALB, albumin)、美国麻醉医师协会(ASA, American society of anesthesiologist)分级、手术时长、术中出血量、是否术前使用纳米碳标记肿瘤、是否进行预防性造口、肿瘤距肛缘距离、术后第五天TP、术后第五天ALB、术后阳性淋巴结个数、术后清扫淋巴结个数、术后阳性淋巴结比率、术后病理TMN分期。所有患者或其家属均签署知情同意书。

2.3. 研究方法

2.3.1. AL的定义及分级

本研究使用国际直肠癌研究小组关于直肠吻合口漏的定义：结肠–直肠或结肠–肛管吻合处肠壁连续性中断，导致肠腔内与肠腔外相通；同时临近吻合口处的盆腔脓肿也应考虑为吻合口漏[10]。AL通常分3级：A级，亚临床或影像学吻合口漏，仅影像学有表现，无临床症状，无需干预；B级，有发热、腹痛等症状，需临床处置但不必再次手术；C级，需再次手术治疗。本研究仅纳入B、C级AL。具体诊断包括：患者术后出现以下症状中的一类或多类：发热、腹痛、引流液浑浊或可见粪样引流或气体、引流液可闻及粪臭味、阴道或尿道有粪便流出、腹膜炎、脓毒血症；同时：1) 影像学提示直肠吻合口处连续性中断或造影剂外溢、吻合处周围可见气体或脓肿；2) 或直肠指检、肠镜提示吻合口处连续性中断；3) 或手术中探查见吻合口破裂或吻合口周围脓肿。

2.3.2. 术前准备

患者均由经验丰富的胃肠外科医师进行治疗。术前进行仔细的体格检查及必要的影像学检查、实验室检查。患者术前均进行了机械性肠道准备(口服泻药、灌肠或两者结合)，达到排出水样澄清粪水且无渣，若达口服极限后排便仍浑浊或多渣，手术日当天采用生理盐水灌肠。患者术前口服覆盖革兰阴性菌和厌氧菌的、肠道不易吸收的抗生素。患者术中均留置了腹腔引流管。

2.3.3. 纳米碳标记方法

于术前1天行内镜下注射标记纳米碳混悬液(重庆莱美药业股份有限公司，商品名：卡纳琳，国药准字H20073246，规格：1 ml)，常规肠道准备，行结肠镜检查，寻找肿瘤病灶。将内镜注射针距肿瘤病灶的肛侧1~2 cm的范围分3~4个注射点以45˚角进针刺入肠壁黏膜下层，每个点缓慢注射纳米碳混悬液原液与生理盐水1:10稀释后的稀释液0.25 mL。

2.4. 统计学方法

采用SPSS 26.0统计软件进行数据分析，正态分布的计量资料，采用均值 ± 标准差(x ± s)表示，使用独立样本t检验；非正态分布的计量资料，采用中位数(上下四分位数)表示，使用非参数检验(Ｕ检验)；计数资料采用频数(ｎ)和百分率(%)表示，使用χ2检验(包括连续性校正法和Fisher确切概率法)，对所有变量进行单因素logistic回归分析，P < 0.05的变量被认为是直肠癌患者术后吻合口漏的潜在危险因素。将筛选出的潜在危险因素进行多因素二元logistic回归分析，确定中-低直肠癌术后吻合口漏的独立预测因素。

3. 结果

3.1. 两组患者临床资料分析

患者平均年龄为(63.12 ± 11.32)岁，其中女性383名，男性454名，共有65名患者诊断为AL，AL发生率为7.78%。两组患者间，肿瘤距离肛门的距离及术后分期组间比较无统计学差异(P > 0.05)，其中年龄、高血压病史、冠心病病史、术前使用纳米碳标记肿瘤、手术时长、术中出血量、术前血清总蛋白、术后五天血清总蛋白、术后五天血清白蛋白组间比较差异有统计学意义(P < 0.05)。见表1。

Table 1. Baseline information between the AL and Non-AL group

表1. 患者一般资料

变量

总体(n = 837)

无AL (n = 772)

AL (n = 65)

统计量

P

年龄(岁)

63.12 ± 11.32

62.73 ± 11.10

67.77 ± 12.94

t = −3.47

<0.001

BMI (kg/m2)

22.89 (20.76, 24.74)

22.86 (20.72, 24.61)

23.44 (21.09, 25.51)

Z = −1.48

0.139

肿瘤距离肛门距离(cm)

7.01 (5.41, 8.64)

7.03 (5.40, 8.66)

6.71 (5.41, 8.16)

Z = −0.77

0.442

手术时长(min)

210.00 (180.00, 250.00)

210.00 (176.50, 250.00)

240.00 (193.00, 290.00)

Z = −3.00

0.003

术中出血量(ml)

50.00 (30.00, 100.00)

50.00 (30.00, 100.00)

50.00 (50.00, 100.00)

Z = −2.89

0.004

阳性淋巴结个数(枚)

0.00 (0.00, 2.00)

0.00 (0.00, 2.00)

0.00 (0.00, 1.00)

Z = −0.70

0.486

清扫淋巴结个数(枚)

13.00 (10.00, 17.00)

13.00 (10.00, 17.00)

13.00 (10.00, 16.00)

Z = −1.44

0.149

阳性淋巴结比率

0.00 (0.00, 0.12)

0.00 (0.00, 0.12)

0.00 (0.00, 0.09)

Z = −0.51

0.612

术前TP (g/L)

67.00 (63.00, 71.00)

67.00 (63.00, 71.00)

68.00 (64.00, 73.00)

Z = −2.14

0.032

术后第五天TP (g/L)

61.00 (57.00, 65.00)

61.00 (57.00, 65.00)

59.00 (56.00, 63.00)

Z = −2.19

0.028

术前ALB (g/L)

41.00 (38.00, 43.00)

41.00 (38.00, 43.00)

40.00 (38.00, 44.00)

Z = −0.30

0.766

术后第五天ALB (g/L)

35.00 (32.00, 38.00)

35.00 (32.00, 38.00)

33.00 (31.00, 36.00)

Z = −3.81

<0.001

性别

χ2 = 0.20

0.651

女性

383 (45.76)

355 (45.98)

28 (43.08)

男性

454 (54.24)

417 (54.02)

37 (56.92)

糖尿病

χ2 = 1.14

0.286

无

742 (88.65)

687 (88.99)

55 (84.62)

有

95 (11.35)

85 (11.01)

10 (15.38)

高血压

χ2 = 5.89

0.015

无

621 (74.19)

581 (75.26)

40 (61.54)

有

216 (25.81)

191 (24.74)

25 (38.46)

COPD

χ2 = 0.12

0.733

无

799 (95.46)

738 (95.60)

61 (93.85)

有

38 (4.54)

34 (4.40)

4 (6.15)

冠心病

χ2 = 6.67

0.010

无

788 (94.15)

732 (94.82)

56 (86.15)

有

49 (5.85)

40 (5.18)

9 (13.85)

慢性肝炎

χ2 = 0.06

0.808

无

821 (98.09)

758 (98.19)

63 (96.92)

有

16 (1.91)

14 (1.81)

2 (3.08)

术前使用纳米碳标记

χ2 = 6.26

0.012

无

496 (59.26)

467 (60.49)

29 (44.62)

有

341 (40.74)

305 (39.51)

36 (55.38)

预防性造口

χ2 = 0.01

0.921

无

549 (65.59)

506 (65.54)

43 (66.15)

有

288 (34.41)

266 (34.46)

22 (33.85)

新辅助治疗

χ2 = 0.22

0.636

无

525 (62.72)

486 (62.95)

39 (60.00)

有

312 (37.28)

286 (37.05)

26 (40.00)

ASA

χ2 = 0.42

0.516

≤2

765 (91.40)

707 (91.58)

58 (89.23)

3

72 (8.60)

65 (8.42)

7 (10.77)

术后TNM分期

χ2 = 1.68

0.433

I

215 (25.69)

194 (25.13)

21 (32.31)

II

328 (39.19)

304 (39.38)

24 (36.92)

III

294 (35.13)

274 (35.49)

20 (30.77)

3.2. 多因素Logistic回归分析

将所有变量进行单因素logistic分析，其中年龄、高血压病史、冠心病病史、术前使用纳米碳标记肿瘤、手术时长、术前TP、术后五天TP、术后五天ALB组间比较差异有统计学意义(P < 0.05)，将上述8个差异有统计学意义的指标作为自变量，纳入多因素logistic回归分析，得到年龄(OR = 1.03)、术前使用纳米碳标记肿瘤(OR = 1.81)、手术时长(OR = 1.01)、术前TP (OR = 1.05)为手术后吻合口漏的独立危险因素；术后第五天ALB (OR = 0.87)为手术后吻合口漏的独立保护因素。见表2。

Table 2. Univariate and multivariate logistic regression analysis of the Influence factors

表2. 单因素及多因素Logistic回归分析结果

变量

单因素回归分析

多因素回归分析

β

SE

Z

P

OR (95%CI)

β

SE

Z

P

OR (95%CI)

年龄

0.04

0.01

3.42

<0.001

1.04 (1.02~1.07)

0.03

0.01

2.45

0.014

1.03 (1.01~1.06)

BMI

0.06

0.04

1.52

0.128

1.07 (0.98~1.16)

肿瘤距离肛门距离

0.06

0.07

0.78

0.435

0.94 (0.82~1.09)

手术时长

0.01

0.00

2.89

0.004

1.01 (1.01~1.01)

0.01

0.00

2.32

0.021

1.01 (1.01~1.01)

术中出血量

0.00

0.00

0.93

0.352

1.00 (1.00~1.00)

阳性淋巴结个数

0.00

0.05

0.01

0.989

1.00 (0.90~1.11)

清扫淋巴结个数

0.04

0.03

1.44

0.150

0.96 (0.91~1.01)

阳性淋巴结比率

0.03

0.73

0.04

0.969

0.97 (0.23~4.03)

术前TP

0.05

0.02

2.64

0.008

1.06 (1.01~1.10)

0.05

0.02

2.39

0.017

1.05 (1.01~1.10)

术后第五天TP

0.06

0.02

2.58

0.010

0.94 (0.90~0.99)

0.02

0.04

0.56

0.577

1.02 (0.95~1.10)

术前ALB

0.02

0.03

0.64

0.523

1.02 (0.96~1.08)

术后第五天ALB

0.13

0.03

4.24

<0.001

0.88 (0.83~0.93)

0.14

0.05

2.58

0.010

0.87 (0.79~0.97)

性别

女性

男性

0.12

0.26

0.45

0.652

1.12 (0.67~1.88)

糖尿病

无

有

0.38

0.36

1.06

0.288

1.47 (0.72~2.99)

高血压

无

有

0.64

0.27

2.40

0.017

1.90 (1.12~3.22)

0.20

0.29

0.68

0.499

1.22 (0.69~2.16)

COPD

无

有

0.35

0.55

0.65

0.517

1.42 (0.49~4.14)

冠心病

无

有

1.08

0.39

2.74

0.006

2.94 (1.36~6.37)

0.57

0.43

1.34

0.181

1.78 (0.77~4.12)

慢性肝炎

无

有

0.54

0.77

0.71

0.480

1.72 (0.38~7.73)

术前使用纳米碳标记

无

有

0.64

0.26

2.47

0.014

1.90 (1.14~3.16)

0.59

0.27

2.19

0.029

1.81 (1.06~3.07)

预防性造口

无

有

0.03

0.27

0.10

0.921

0.97 (0.57~1.66)

新辅助治疗

无

有

0.12

0.26

0.47

0.636

1.13 (0.68~1.90)

ASA

≤2

3

0.27

0.42

0.65

0.518

1.31 (0.58~2.99)

术后TNM分期

I

II

0.32

0.31

1.01

0.313

0.73 (0.40~1.35)

III

0.39

0.33

1.21

0.227

0.67 (0.36~1.28)

4. 讨论

本研究分析了中–低位直肠癌患者腹腔镜AR术后AL发生的危险因素。共有838名患者被纳入研究，所有患者中AL的发生率为7.78%。研究发现年龄、术前使用纳米碳标记肿瘤、手术时长、术前血清总蛋白为AL的独立危险因素；术后第五天白蛋白为AL的独立保护因素。这些发现可能会对中-低位直肠癌患者在围手术期治疗方案的制定发挥一定的临床指导作用。

有研究发现，随着年龄的增加，AL的发生率随之增加[11]。值得注意的是，在不同的研究中，高龄人群通常合并有不同的基础疾病以及其他人口学特征的差异。这些差异可能会导致不同研究人群中年龄对AL发生的影响不一致。Zaimi等人在研究中指出，年龄是术后AL发生的保护性因素[12]，该研究团队认为高龄与AL后死亡率密切相关。在本研究中，发生AL组平均年龄为(67.77 ± 12.94)对比未发生AL组年龄(62.73 ± 11.10)存在显著统计学差异(P < 0.001)，多因素回归分析得出年龄(OR = 1.03)是术后AL发生的独立危险因素。

纳米碳是新型淋巴结示踪剂，直径150~200 nm，它可入毛细淋巴管却无法入毛细血管，能标记肿瘤原发部位以及肿瘤引流区域淋巴结且避免入血产生不良反应。目前，纳米碳标记淋巴结在多种外科手术中有广泛应用[13]-[16]。术前行该标记可缩短手术时间、避免盲目扩大手术、减少术中出血、助力术后胃肠功能恢复、缩短住院时长，提升术中淋巴结及阳性淋巴结检出率，降低手术风险，利于精准淋巴结分期，甚至可提高患者生存率[15] [17] [18]。陆爱国等人指出，对于腹膜反折以上的直肠癌，染色后在腹腔镜下病灶的找寻简便且直观，对于低位直肠癌，因染色剂弥散性，难以确定肿瘤边缘[19]。目前对中–低位直肠癌是否进行结肠镜纳米碳标记以及其安全性仍存在争议，本研究发现，两组术前使用纳米碳标记率(39.51% vs 55.38%, P < 0.05)存在统计学差异，术前使用纳米碳标记肿瘤(OR = 1.81)是AL发生的独立危险因素，这可能是由于纳米碳局部浸润导致手术视野污染，影响对肿瘤远端的游离解剖，导致远切缘难以判断，进而影响了手术进程以及后续对吻合口的加固处理。近年来，已有学者提出使用内镜超声引导下进行纳米碳标记，可以对直肠癌肛侧手术切缘的定位提供更精确的依据[20]。

手术时长作为AL的危险因素，已被较多的文献所提及。刘芯妤等人在研究中提出，手术时长超过3小时，会增加手术部位的感染风险[21]。在另外一项研究中也指出较长的手术时间，可能会导致肠管组织水肿加剧，引发AL的发生[22]。在美国，一项针对13,684名患者的回顾性研究指出手术时间大于3小时，是发生AL的独立危险因素[23]。

本研究收集并分析了患者术前及术后第五天的TP及血清ALB含量，多因素回归分析发现术前TP (OR = 1.05)为术后AL的独立危险因素，术后第五天ALB (OR = 0.87)为术后AL的独立保护因素。研究发现，TP、ALB可反应机体营养状态[24]，TP主要反应了肝脏合成功能和肾脏病变造成蛋白质丢失的情况，ALB则是由肝实质细胞合成，肝细胞中几乎无储存。尤其ALB具有抗氧化，免疫调节以及解毒的功效[25]。Wang [26]等人的研究认为ALB的术前与术后第三天浓度的相对变化较大是腹腔镜直肠癌根治术后严重并发症的独立危险因素。值得注意的是，本研究得出术前TP是术后AL的独立危险因素(OR = 1.05)，这与之前的研究存在一定差异，武雪亮研究团队[27]指出，高TP水平是提示患者营养状态优良的指标之一，而营养状态可提示患者的免疫功能，进而影响患者病情的发展。因此我们推测，术前高TP水平可能提示患者目前拥有较好的免疫功能，但经过手术治疗干预后，患者营养状态短期内可能会出现较大变化，进而造成机体免疫功能紊乱[28] [29]，相较于术前较低TP水平患者，术前高TP水平患者免疫紊乱程度或许更为严重，最终导致术后AL的发生，这需要更为深入的病理生理学基础研究和前瞻性队列研究来加以验证。

本研究的局限性包括：1) 本研究为单中心回顾性研究；2) 纳入患者的手术由多个医疗组完成，不同医疗组之间存在一定差异；3) 研究中仅纳入有临床症状的AL (B级、C级AL)，未纳入无临床症状的AL (A级AL)；4) 本研究只纳入了术后1个月内发生AL的患者，未纳入术后迟发AL的患者。

综上所述，本研究通过logistic回归分析综合评估了中–低位直肠癌手术后发生AL的危险因素，包括年龄(OR = 1.03)、术前使用纳米碳标记肿瘤(OR = 1.81)、手术时长(OR = 1.01)、术前TP(OR = 1.05)为AL的独立危险因素；术后第五天ALB (OR = 0.87)为AL的独立保护因素，可为临床医师对中–低直肠癌患者的诊疗及术后AL管理提供一定指导。

声 明

所有患者已签署知情同意书，本研究仅涉及对已有的医疗记录进行系统查阅、整理与数据分析，不会对患者实施任何额外的干预措施。对所有患者的个人身份信息进行严格的匿名化操作，采用编码系统替换患者姓名、身份证号、联系方式等直接识别信息，确保研究人员无法从数据分析结果中逆向追踪到具体患者个体，切实保护患者隐私。

NOTES

*通讯作者。

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