胃癌术后教科书式结局影响因素分析及预测模型构建
Analysis of Influencing Factors of Textbook Outcome after Gastric Cancer Surgery and Construction of Predictive Model
摘要: 目的：探讨胃癌根治术后患者获得教科书式结局的影响因素，并构建预测模型。方法：回顾性收集2018年9月至2023年4月安徽医科大学第一附属医院胃肠外科行胃癌根治术的394例患者临床资料，随机分为训练集(315例)和验证集(79例)。通过单因素及多因素Logistic回归分析筛选TO的独立影响因素，并构建Nomogram预测模型，采用受试者工作特征曲线评估模型性能。结果：多因素分析显示，白蛋白 < 35 g/L (OR = 0.240, P < 0.001)、CEA升高(OR = 0.103, P < 0.001)、CA125升高(OR = 0.171, P = 0.012)及肿瘤直径 > 3 cm (OR = 0.413, P = 0.016)为TO的独立危险因素，而肿瘤分期升高为独立保护因素(OR = 1.459, P = 0.002)，分析可知该结果系统计学导致的人为假象。基于上述因素构建的Nomogram模型在训练集和验证集中的AUC值分别为0.831和0.812。结论：术前白蛋白水平、CEA、CA125、肿瘤直径及肿瘤分期是胃癌术后TO的独立影响因素，基于此构建的预测模型具有良好的预测效能。
Abstract: Objective: To investigate the factors influencing textbook outcomes of patients with gastric cancer after radical gastrectomy and to construct predictive models. Methods: The clinical data of 394 patients undergoing radical gastrectomy in the Department of Gastrointestinal Surgery of the First Affiliated Hospital of Anhui Medical University from September 2018 to April 2023 were retrospectively collected and randomly divided into training set (315 cases) and validation set (79 cases). The independent influencing factors of textbook outcome were screened by univariate and multivariate Logistic regression analysis, and Nomogram prediction model was constructed. The performance of the model was evaluated by subject operating characteristic curve. Results: Multivariate analysis showed that albumin < 35 g/L (OR = 0.240, P < 0.001), elevated CEA (OR = 0.103, P < 0.001), elevated CA125 (OR = 0.171, P = 0.012) and tumor diameter > 3 cm (OR = 0.413, P = 0.016) were independent risk factors for TO, while elevated tumor stage was an independent protective factor (OR = 1.459, P = 0.002), our analysis reveals that this finding is likely a statistical artifact.. The AUC values of Nomogram model constructed based on above factors are 0.831 and 0.812 in training set and validation set respectively. Conclusion: Preoperative albumin level, CEA, CA125, tumor diameter and tumor stage are independent predictors of TO after gastric cancer surgery. The predictive model based on these predictors has good predictive power.
文章引用：徐卫伟, 余昌俊. 胃癌术后教科书式结局影响因素分析及预测模型构建[J]. 临床医学进展, 2025, 15(11): 1087-1097. https://doi.org/10.12677/acm.2025.15113195

1. 引言

胃癌(Gastric Carcinoma, GC)是威胁现代人类寿命与健康的重要原因之一，根据最新发布的GLOBALCAN数据库统计，2022年全球胃癌新发病例约96.8万例，因胃癌死亡病例约66.0万例，发病率与死亡率均居于全球第5位，全球男性胃癌发病例数约有68.4万，占据男性癌症总发病例数的10.9%，全球女性胃癌发病例数约有35万，占据女性癌症发病总例数的4.1% [1]。东亚地区是胃癌的高发地区，其中中国的胃癌发病率及死亡人数均位于较高水平[2]，并且患者的年轻化趋势逐渐加重，我国胃癌的疾病负担仍较为沉重[3]。

胃癌患者早期症状常常不明显，一般因腹痛或者进食后饱胀感等临床症状就医，初诊的患者中非早期胃癌的占比高达80% [4]，对于诊断明确的患者，外科手术治疗仍是有效的治疗方法。近年来随着治疗器械的更新迭代、外科医生经验的积累，以及围手术期管理的重视和加速康复外科(Enhanced Recovery after Surgery, ERAS)理念的发展，胃癌根治术已成为一种技术成熟的外科术式[5]，我们对于胃癌患者获得良好预后的要求也越来越高。

传统对于外科手术预后的评价往往集中在术后并发症、疾病控制率、无病生存期等单一指标，无法满足对术后患者多个维度综合评估的要求。2013年由Kolfschoten首次提出的教科书式结局(Textbook Outcome, TO)得到人们的关注。与传统指标相比，教科书式结局通过整合围手术期多项关键指标，有效克服了传统评估体系的碎片化缺陷，目前该概念已在结直肠癌、肝胆胰肿瘤等领域得到成功验证[6]-[8]，相关研究提示达到TO不仅可以显著改善患者总体生存期、无病生存期[9] [10]，还可以提高术后辅助治疗的实施率[11]，同时TO不仅可作为手术质量的敏感指标，更能有效评估医疗机构综合救治水平[12]。然而，针对胃癌手术患者的TO达成率的患者和手术相关因素目前仍不明确，因此本研究中，笔者收集了笔者所在中心的胃癌行根治性手术的患者的相关临床病理资料，以分析TO达成的影响因素并据此建立相应预测模型。

2. 资料与方法

2.1. 数据的来源

本研究回顾性收集了2018年9月到2023年4月安徽医科大学第一附属医院胃肠外科诊断为胃癌并且进行根治手术的患者共513例，根据纳排标准最终纳入患者394例，我们使用R语言将研究对象随机分成315例训练集和79例验证集，纳入标准如下：1) 接受胃癌根治术后的患者；2) 术后病理诊断为腺癌；3) 临床资料完整。排除标准如下：1) 术前有远处转移；2) 术前接受消化内科内镜治疗；3) 术前接受过其他腹部手术治疗；4) 合并其他恶性疾病；5) 术后资料缺失与失访；本研究符合《赫尔辛基宣言》相关要求，经安徽医科大学第一附属医院伦理委员会批准通过(批件号：PJ2024-03-87)，所有病人或其家属均已签署手术知情同意书。

2.2. 资料收集

基础资料包括年龄、性别、身体质量指数(Body Mass Index, BMI)、近期体重变化、高血压、糖尿病、吸烟饮酒史，检验指标包括白细胞、白蛋白、血红蛋白、空腹血糖(Fasting Plasma Glucose, FPG)、糖类抗原19-9 (Carbo-Hydrate Antigen 19-9, CA19-9)、糖类抗原125 (Carbo-Hydrate Antigen 125, CA125)、癌胚抗原(Carcinoembryonic Antigen, CEA)，手术指标包括ASA分级、手术方式、手术时间、术中出血量、术中化疗药物使用，病理资料包括肿瘤分期、肿瘤直径，淋巴结转移，人表皮生长因子受体-2 (Human Epidermal Growth Factor Receptor-2, HER-2)表达情况。数据处理时我们依据公认的指标的参考值范围或依据其他相关研究的常用值对数据进行截断，其中胃癌手术方式分为开放和腔镜手术两种，均为具有200台手术经验的医生实行；训练组平均手术时长为182.06 min，定义手术时间 > 182 min为手术延长；定义术中出血量 > 50 ml为术中出血增多事件，肿瘤标本长径以3 cm为截断值[13] [14]。

2.3. 教科书式结局评价方法

目前关于国内外关于TO的定义已基本得到统一，综合已发表研究并结合本中心的经验最终将TO的标准制定如下：(1) 术中肉眼可见肿瘤完全切除，术后病理证实达到R0切除；(2) 切除和检查的淋巴结 ≥ 15枚；(3) 未发生ClavienDindo ≥ Ⅱ级的严重术后并发症，(4) 无再次干预、无30天再入院和无90天死亡率[15]。

其中ClavienDindo ≥ Ⅱ级的并发症包括围手术期输血为术后严重并发症，包括心源性、肺源性、感染性、神经性和血栓栓塞性并发症，以及吻合口漏、脓肿、肠梗阻、切口感染、出血等[16]。

2.4. 统计学分析

统计学使用SPSS (25.0版)软件对数据进行分析，采用单因素logistics回归进行分析，将P < 0.1的因素纳入多因素logistics回归分析，以P < 0.05表示存在统计学意义，最终获得胃癌术后TO发生的影响因素并据此构建预测模型。所有图表均使用R语言(4.5.1版)进行绘制。

3. 结果

3.1. 一般资料比较

根据纳入排除标准共收集了394例患者，随机分为315例训练集和79例验证集，训练集中232例患者达到TO，83例未达到TO，详见表1。将纳入因素分别进行单因素logistics回归分析，结果显示高血压、白蛋白 < 35 g/L、CEA升高、CA125升高、肿瘤分期、肿瘤直径 > 3 cm和淋巴结转移是TO达成的影响因素(P < 0.1)，详见表2。

Table 1. Baseline characteristics of 315 gastric cancer patients in the training set

表1. 训练集315例胃癌患者基线资料

指标

非TO组(26.35%)

TO组(73.65%)

总计

性别

男

50 (24.04%)

158 (75.96%)

208

女

33 (30.84%)

74 (69.16%)

107

年龄 ≥ 60

是

48 (29.63%)

114 (70.37%)

162

否

35 (22.88%)

118 (77.12%)

153

BMI ≥ 24 kg/m2

是

33 (27.73%)

86 (72.27%)

119

否

50 (25.51%)

146 (74.49%)

196

近期体重下降

是

24 (25.53%)

70 (74.47%)

94

否

59 (26.70%)

162 (73.30%)

221

高血压

是

25 (36.76%)

43 (63.24%)

68

否

58 (23.48%)

189 (76.52%)

247

糖尿病

是

11 (33.33%)

22 (66.67%)

33

否

72 (25.53%)

210 (74.47%)

282

吸烟

是

14 (20.90%)

53 (79.10%)

67

否

69 (27.82%)

179 (72.18%)

248

饮酒

是

12 (24.49%)

37 (75.51%)

49

否

71 (26.69%)

195 (73.31%)

266

白细胞升高

是

3 (17.65%)

14 (82.35%)

17

否

80 (26.85%)

218 (73.15%)

298

贫血

是

18 (27.27%)

48 (72.73%)

66

否

65 (26.10%)

184 (73.90%)

249

白蛋白 < 35 g/L

是

39 (53.42%)

34 (46.58%)

73

否

44 (18.18%)

198 (81.82%)

242

FPG升高

是

25 (33.33%)

50 (66.67%)

75

否

58 (24.17%)

182 (75.83%)

240

CEA升高

是

39 (62.90%)

23 (37.10%)

62

否

44 (17.39%)

209 (82.61%)

253

CA125升高

是

8 (57.14%)

6 (42.86%)

14

否

75 (24.92%)

226 (75.08%)

301

CA199升高

是

10 (32.26%)

21 (67.74%)

31

否

73 (25.70%)

211 (74.30%)

284

ASA分级

2

26 (24.30%)

81 (75.70%)

107

3

39 (24.53%)

120 (75.47%)

159

4

18 (36.73%)

31 (63.27%)

49

开放手术

是

62 (26.16%)

175 (73.84%)

237

否

21 (26.92%)

57 (73.08%)

78

手术时间延长

是

37 (30.08%)

86 (69.92%)

123

否

46 (23.96%)

146 (76.04%)

192

术中出血增多

是

58 (29.44%)

139 (70.56%)

197

否

25 (21.19%)

93 (78.81%)

118

术中腹腔使用化疗药物

是

51 (24.40%)

158 (75.60%)

209

否

32 (30.19%)

74 (69.81%)

106

分期

Ⅰ A

31 (31.31%)

68 (68.69%)

99

Ⅰ B

8 (33.33%)

16 (66.67%)

24

Ⅱ A

18 (33.96%)

35 (66.04%)

53

Ⅱ B

10 (24.39%)

31 (75.61%)

41

Ⅲ A

9 (25.00%)

27 (75.00%)

36

Ⅲ B

4 (10.26%)

35 (89.74%)

39

Ⅲ C

3 (13.04%)

20 (86.96%)

23

肿瘤直径 > 3 cm

是

55 (34.81%)

103 (65.19%)

158

否

28 (17.83%)

129 (82.17%)

157

淋巴结转移

是

26 (18.31%)

116 (81.69%)

142

否

57 (32.95%)

116 (67.05%)

173

HER2阳性

是

23 (24.73%)

70 (75.27%)

93

否

60 (27.03%)

162 (72.97%)

222

Table 2. Univariate analysis of factors influencing TO after radical gastrectomy for gastric cancer

表2. 影响胃癌根治性切除术后达到教科书式结局的单因素分析

指标

β值

标准误

Wald值

风险比

95%置信区间

P值

下限

上限

性别

0.343

0.265

1.677

1.409

0.839

2.368

0.195

年龄 ≥ 60

−0.350

0.258

1.842

0.704

0.425

1.168

0.175

BMI ≥ 24 kg/m2

−0.114

0.262

0.188

0.893

0.534

1.492

0.665

近期体重下降

0.060

0.281

0.046

1.062

0.612

1.843

0.830

高血压

−0.639

0.293

4.759

0.528

0.297

0.937

0.029*

糖尿病

−0.377

0.394

0.918

0.686

0.317

1.484

0.338

吸烟

0.378

0.332

1.294

1.459

0.761

2.799

0.255

饮酒

0.116

0.360

0.103

1.123

0.554

2.273

0.748

白细胞升高

0.538

0.650

0.686

1.713

0.480

6.116

0.408

贫血

−0.060

0.312

0.037

0.942

0.511

1.736

0.848

白蛋白 < 35 g/L

−1.641

0.288

32.522

0.194

0.110

0.341

<0.001*

FPG升高

−0.450

0.288

2.452

0.637

0.363

1.120

0.117

CEA升高

−2.086

0.311

45.040

0.124

0.068

0.228

<0.001*

CA125升高

−1.391

0.556

6.251

0.249

0.084

0.741

0.012*

CA199升高

−0.320

0.408

0.615

0.727

0.327

1.615

0.433

ASA分级

−0.257

0.188

1.870

0.773

0.535

1.118

0.171

开放手术

0.039

0.295

0.018

1.040

0.583

1.854

0.895

手术时间延长

−0.312

0.259

1.443

0.732

0.441

1.217

0.230

术中出血增多

−0.440

0.274

2.571

0.644

0.376

1.103

0.109

术中腹腔用药

0.292

0.266

1.210

1.340

0.796

2.256

0.271

分期

0.186

0.067

7.666

1.204

1.056

1.373

0.006*

肿瘤直径 > 3 cm

−0.900

0.267

11.357

0.407

0.241

0.686

<0.001*

淋巴结转移

0.587

0.265

4.908

1.799

1.070

3.024

0.027*

HER2阳性

0.120

0.284

0.178

1.127

0.646

1.966

0.673

注：*表明结果存在统计学意义(P < 0.1)。

3.2. 影响TO发生的多因素分析

多因素logistics回归分析显示白蛋白 < 35 g/L、CEA升高、CA125升高、肿瘤直径 > 3 cm是胃癌术后达到TO的独立危险因素，肿瘤分期是达到TO的独立保护因素(β = 0.378，风险比 = 1.459，P < 0.05)。详见表3。

Table 3. Multivariate analysis of factors influencing TO after radical gastrectomy for gastric cancer

表3. 影响胃癌根治性切除术后达到教科书式结局的多因素分析

指标

β

标准误

Wald值

风险比

95%置信区间

P值

下限

上限

高血压

−0.433

0.365

1.410

0.648

0.317

1.326

0.235

白蛋白 < 35 g/L

−1.425

0.357

15.898

0.240

0.119

0.484

<0.001*

CEA升高

−2.271

0.380

35.779

0.103

0.049

0.217

<0.001*

CA125升高

−1.766

0.699

6.381

0.171

0.043

0.673

0.012*

分期

0.378

0.121

9.783

1.459

1.151

1.848

0.002*

肿瘤直径 > 3 cm

−0.885

0.366

5.850

0.413

0.201

0.845

0.016*

淋巴结转移

0.697

0.452

2.379

2.007

0.828

4.866

0.123

注：*表明结果存在统计学意义(P < 0.1)。

3.3. Nomogram的构建及模型初步验证

将多因素Logistic回归筛选的独立危险因素用于构建Nomogram预测模型详见图1。根据训练集分析结果提取验证集数据，详见表4，并分别绘制两组数据ROC曲线，训练集ROC曲线显示预测模型的AUC值为0.831 (95% CI: 0.778~0.885)，验证集ROC曲线显示预测模型的AUC值为0.812 (95% CI: 0.721~0.904)。表明预测模型在预测胃癌术后达到TO具有详见图2。

注：赋值1为是，赋值0为否，其中分期行赋值分别标志肿瘤分期1-Ⅰ A、2-Ⅰ B、3-Ⅱ A、4-Ⅱ B、5-Ⅲ A、6-Ⅲ B、7-Ⅲ C。

Figure 1. Nomogram for predicting TO in gastric cancer patients after surgery

图1. 胃癌患者术后达到TO的列线图预测模型

Figure 2. ROC curve of the predictive model for TO in gastric cancer patients after surgery

图2. 胃癌患者术后达到TO的预测模型ROC曲线

4. 讨论

在本项研究中共计394例患者，有258例达到TO，占研究总人数65.48%，与已发表研究结果相似[17]，提示目前对于胃癌手术治疗相关技术理念较为成熟，同时说明说明我中心作为全国较大的胃肠外科中心，主刀医师的手术经验丰富以及诊疗团队的专业性。本中心的胃癌手术治疗主要为开放胃癌根治术(训练集开放手术占比约75%)，多个研究表明胃癌开放手术与腹腔镜手术的无病生存率，疾病复发率均无明显差异[18] [19]，目前腹腔镜胃癌根治术被认为是适用于早期胃癌的手术，而在晚期胃癌的手术中，我们必须考虑到腹腔镜手术淋巴结清扫的质量因机构而异，这与外科医生的技术熟练程度密切相关[20]。

本研究分析结果提示白蛋白 < 35 g/L、CEA升高、CA125升高、肿瘤直径 > 3 cm和肿瘤分期是胃癌术后达到TO的影响因素。白蛋白水平是评价患者营养状况的重要指标之一，术前低白蛋白水平提示患者处于围手术期负氮平衡状态[21]，而术后蛋白质的需求增加，营养匮乏的患者无法满足急剧增加的能量需求，机体通过分解肌肉等蛋白质以获取能量和合成急性期蛋白，这可能导致患者术后发生骨骼肌肌少症的风险增加[22]，同时机体缺乏足够的氨基酸底物来合成新的组织蛋白、免疫球蛋白和酶类，从而影响伤口和吻合口愈合[23]。此外，低白蛋白水平也是慢性系统性炎症的标志之一[24]。在胃癌患者中，肿瘤本身可分泌炎症因子，并诱发宿主产生持续的炎症反应。长期慢性炎症可导致血管内皮损伤，增加血管通透性，从而增加组织液中白蛋白水平，导致血清白蛋白进一步降低[25]，低白蛋白水平目前已被证明与多种肿瘤的不良预后有关[26]-[28]。因此术前低白蛋白显著降低了患者对手术创伤的耐受性和生理储备能力，从而导致术后并发症发生率升高、恢复延迟，术后更加难以达到TO。

CEA和CA125均为广谱的肿瘤标志物，这两种肿瘤标志物水平与胃癌进展程度呈正相关关系，其中CEA水平升高提示肿瘤具有全身性转移潜力，特别是肝转移，CA125则提示存在腹膜播散风险，它们作为独立的预后因素，其价值在不同年龄分期和疾病阶段的胃癌患者中得到反复验证[29]-[31]，同时这两种标志物水平升高的患者通常伴随有肿瘤恶液质的发生以及更多的淋巴结发生转移，对于患者术后的预后均有显著的影响[32]，2025年最新的一项研究提示CEA可通过与KRT1结合激活PI3K/AKT通路，导致奥沙利铂耐药[33]，因此CEA和CA125水平升高的患者往往更加难以达到TO。

一项多中心的研究提示，对于肿瘤直径 ≤ 3 cm、黏膜下浸润深度 ≤ 500 µm的胃癌，无论是何种病理类型，淋巴结转移风险均显著降低[13]，特别在早期胃癌中，肿瘤直径与淋巴结转移情况密切相关，是治疗预后的重要影响因素[34]，因此肿瘤直径 > 3 cm患者术后更难达到TO。本研究的分析结果提示胃癌肿瘤分期的提升会使患者达到TO的几率增加，我们考虑达到TO诊断标准要求较多的淋巴结清扫数目，对于分期较晚的患者术中淋巴结清扫更为彻底，因此清扫的淋巴结数目也会更多，而TO的诊断标准要求切除和检查的淋巴结 ≥ 15枚，因为对晚期患者更广泛的标准淋巴结清扫，使其更易满足该数量性标准，从而在统计上造成了晚期分期似乎是“保护因素”的表象。因此本研究肿瘤分期较晚的患者更容易达到TO这一结果是一个由TO定义标准(淋巴结计数)引起的人为假象。

本研究尚存在若干局限性，需在解读结果与推广结论时予以审慎考量。首先，本研究为单中心回顾性分析，样本来源单一，可能存在选择偏倚和机构特异性，限制了结论的外推性。其次，TO的定义虽参考了国际共识，但仍结合本中心实际情况进行了部分调整，其适用性在其他医疗环境中尚待验证。此外，本中心手术方式以开放手术为主(训练集中占比约75%)，与当前腹腔镜手术日益普及的趋势存在差异，可能影响模型在不同手术结构人群中的适用性。综上，本研究应被视为一项初步的、探索性的假设生成研究，其构建的预测模型虽显示出良好的区分能力，但在投入临床应用之前，必须经过大规模、多中心、前瞻性研究的进一步验证与校准。

5. 总结

本研究回顾性研究安徽医科大学第一附属医院胃肠外科胃癌患者术后达到TO的影响因素并建立预测模型，分析结果提示白蛋白 < 35 g/L、CEA升高、CA125升高、肿瘤直径 > 3 cm是影响胃癌术后达到TO的危险因素，肿瘤分期对于TO的影响揭示的是一种由TO定义导致的统计学结果，系人为因素引起的假象，据此建立的预测模型具有较好的准确性。

NOTES

*通讯作者。

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