芹菜根腐类病害的识别与诊断

Identification and Diagnosis of Celery Root Rot Diseases

摘要: 芹菜根腐类病害是芹菜多种根部腐烂性病害的统称，其共同特点是芹菜植株在发病后根系发生腐烂，根功能逐渐丧失，引起地上部叶枝出现黄化、萎蔫、坏死等问题，造成芹菜产量和质量的严重损失。芹菜根腐类病害病因多样，病症表现相似又各有特点，有时还会出现并发现象，容易使人们在病害识别和病因判断过程中出现重大偏差，导致随后的防治工作走入歧途。本文以国内外相关文献为依据，结合自身工作经验，针对我国芹菜生产发生较为普遍的9种根腐类病害各自的症状特点、病原菌或病因以及发病规律进行梳理总结，为芹菜根腐类病害的识别与精准防控提供理论依据和技术参考。

Abstract: Celery root rot disease is a collective term for various related root rot diseases of celery. Its common feature is that after the disease occurs, the root system of celery plants decays, gradually losing root function, causing yellowing, wilting, and necrosis of stalks, resulting in serious losses in celery yield and quality. The causes of celery root rot diseases are diverse, and the symptoms are similar, but each has its own characteristics. Sometimes, concurrent phenomena may occur, which can easily lead to significant deviations in disease identification and judgment, leading to subsequent prevention and control work going astray. Based on numerous literature and combined with our work experience, this article summarizes the symptom characteristics, pathogens or causes, and pathogenesis of 9 common root rot diseases in celery production in China. It provides a theoretical basis and technical reference for the accurate identification and control of celery root rot diseases.

1. 引言

芹菜(Apium graveolens L.)别名旱芹、药芹，原产于地中海沿岸地区，据《后汉书》等古籍记载推断，芹菜在东汉后期就已传入我国[1]。作为一种传统蔬菜，芹菜不仅营养丰富、爽脆适口，而且还能治病健身，被誉为佳蔬良药[2] [3]。近二三十年以来，芹菜在我国发展迅猛，种植面积和消费量不断增加，已成为我国非常重要的蔬菜作物之一[4]。随着芹菜种植面积的扩大与种植茬次的增多，连作重茬导致的多种病虫危害日益加重，其中根腐类病害发生尤为普遍，给各地芹菜生产造成了很大损失。芹菜根腐类病害不是专指一种病害，而是对多种芹菜根部腐烂性病害的一个统称，其共同特征是芹菜植株在发病后根系都出现腐烂现象，根功能逐渐减弱乃至完全丧失，引起地上部叶枝出现黄化、萎蔫、坏死等症状，造成芹菜产量和质量严重受损[5]-[7]。这类病害田间表现有相似之处，但病因可能完全不同，防治方法也大相径庭。如果人们在病害识别和病因诊断过程中出现重大偏差，就会使随后的防治工作走入歧途，非但不能有效减轻病害，反而使病情加重，造成更大的经济损失。

本文以国内外相关文献为基本依据，结合近年来相关工作经验和教训，针对我国芹菜生产发生较为普遍的9种根腐类病害各自的症状特点、病原菌或病因以及发病规律进行梳理总结，为芹菜根腐类病害的识别与精准防控提供理论依据和技术参考。

2. 芹菜黄萎病

芹菜黄萎病，也有人称为芹菜枯萎病[8]、芹菜黄化病[9] [10]、芹菜茎基腐病[11]或芹菜根腐病[12]，英文名为Celery Fusarium Yellows [13]，日文名为セルリー萎黄病[14]，真菌性病害。该病于1909年在美国首次被发现[15]，于1915年由Coons首次正式报道[16]，由于当时没有高效的防控措施[17]，因此很快成为美国很多芹菜产区最为严重的病害[18]，并逐渐蔓延到世界其它地区[19]-[21]。芹菜黄萎病在我国最早发现于广东珠海市，造成的芹菜产量损失可达50%以上，甚至绝收[22]。2007年，芹菜黄萎病菌被列入我国进境重点检疫对象[23]。

2.1. 症状

芹菜黄萎病最初表现为根部维管束褐变褪色，根和根茎逐渐坏死，地上植株随之发育迟缓矮化[24]，叶片从外围开始失绿黄化[25]，随着病情加重，叶片变成棕色并干枯(图1(a))。芹菜苗期感病后生长缓慢，严重时出现萎蔫直至枯死。成株期感病后叶片色泽变暗变脆，向上卷曲。在芹菜制种时，芹菜病株首先在靠近地表的花茎基部出现干枯病斑，由小变大，当病斑环绕花茎完全合拢后(图1(b))，整个种株迅速萎蔫，直至枯死。切开病茎可见维管束明显变褐(图1(c))，根和根颈部出现干腐斑块。为了更加精准贴近田间病状表现，并与国外名称更好地对应，方便学术交流，笔者认为该病中文名称以黄萎病为妥。

Figure 1. Symptoms of celery Fusarium Yellows

图1. 芹菜黄萎病症状表现

2.2. 病原菌

芹菜黄萎病病原菌为尖孢镰刀菌芹菜专化型(Fusarium oxysporum f. sp. apii，简写为FOA)。其菌丝白色质密，具隔膜，大型分生孢子无色透明，镰刀形或纺锤形，小型分生孢子单细胞，无色透明，多具1个隔膜，常在瓶梗顶端聚成球团；厚垣孢子单生或串生，呈球形或近球形，顶生或间生[26]。病菌最适温度为28℃；65℃处理10分钟或55℃处理30分钟都可使病菌致死[27]。

芹菜黄萎病病原菌现发现4个生理小种，race 1对黄色品种致病，对绿色品种无明显影响[24]；race 2对黄色和绿色芹菜品种都有致病作用[28]。race 3只对绿色品种致病[29]，但在田间长期没有出现[30]。race 4致病性比前3个生理小种更强，对抗race 2品种也致病[31] [32]。

2.3. 发病规律

芹菜黄萎病是土传病害，其病菌主要以厚垣孢子在土中越冬，翌年条件适宜时，从芹菜幼嫩根尖侵入，随后进入初生根、根茎和叶柄的维管束组织[33]。该病从侵染到发病有大约20天潜育期，发病情况与品种抗性、环境条件、栽培制度、田间管理等密切相关[34]-[36]。

3. 芹菜猝倒病

芹菜猝倒病，英文名为Celery Damping-off，真菌性病害，主要发生在苗期。

3.1. 症状

在芹菜猝倒病发病之初，病苗基部先出现水渍状病斑，随后变成黄褐色，并缢缩成线状，已形成的叶片与健苗无异(图2(a))，随后主根腐烂坏死，侧根较少，最终导致植株萎蔫枯死[7]。芹菜猝倒病在条件适宜时发病很快，一夜之间病苗就会死掉[37]。先是个别苗出现倒伏，形成发病中心迅速向四周扩散，引起芹苗成片倒伏(图2(b))。在高温高湿条件下，在病苗及其附近的地表面上可产生白色绵毛状菌丝体[37]。

Figure 2. Symptoms of celery Damping-off

图2. 芹菜苗期猝倒病症状表现

3.2. 病原菌

在早期，人们将Pythium spp.、Rhizoctonia solani、Fusarium spp.和Sclerotinia spp.等多种病原菌引起的芹菜猝倒死苗现象，都归入芹菜猝倒病[38] [39]，后来随着研究的不断深入与细致，许多学者认为Rhizoctonia solani、Fusarium spp.和Sclerotinia spp.引起的芹菜病害表现与Pythium spp.引起的猝倒病存在明显区别，于是将这两类病害重新进行分类与命名[13]。

引发芹菜猝倒病的腐霉菌有多种[13]，我国主要是P. paroecandrum，其菌丝发达，有分枝，孢子囊球形，萌发产生肾形、双鞭毛游动孢子或芽管。卵孢子球形，平滑[7]。而美国Michigan地区以P. mastophorum和P. sylvaticum最为普遍[40]。

3.3. 发病规律

腐霉菌腐生性很强，可以卵孢子和菌丝体在病株残体或土壤中长期生存，在不良环境条件下，它们处于休眠状态，在适宜环境条件下，就萌发产生游动孢子侵害寄主[40]。病原菌主要从根部或茎基部伤口侵入，温度24℃左右，相对湿度80%以上，有利于病原菌的传播和侵入。腐霉菌大多在幼苗出土前后危害较重，到大苗期则发生减少[7]。

4. 芹菜茎腐病

芹菜茎腐病，英文名为Celery Crater Spot [13]或Stalk Rot [41]。真菌性病害。多发生在芹菜育苗中后期，成株期也可发生[42]。

4.1. 症状

芹菜茎腐病苗期发病时，可造成芹苗成片萎蔫倒伏死亡[43]，极易与猝倒病相混淆((图3(a))。发病初期在近地面叶柄基部外侧形成小的、不规则的红棕色斑点，随后沿叶柄方向扩展，形成深棕色较大病斑，病斑呈凹陷状[44] (图3(b))，直至死亡，病苗根部或根颈部呈红褐色[41]。

Figure 3. Symptoms of celery Crater Spot

图3. 芹菜茎腐病症状表现

4.2. 病原菌

该病病原菌为立枯丝核菌Rhizoctonia solani，是一种不产孢的丝状真菌，可侵染多种作物引发立枯病[45]，因此，国内有学者也称之为芹菜立枯病[42]。

4.3. 发病规律

病原菌多以菌核形式存在于土壤及病残体中，在13℃~42℃条件下均可生长，最适宜的温度为24℃。病原可直接侵入植株，主要通过灌溉水、农具操作等传播[42]。

5. 芹菜腐皮根腐病

芹菜腐皮根腐病，英文名为Celery Red Root，真菌性病害。该病在我国报道较多[6] [8] [26] [46] [47]，国外目前只见美国Michigan地区有相关简短报道。

5.1. 症状

该病主要为害芹菜根部和茎基部。发病初期侵染点出现红褐色病斑，地上部分植株长势衰弱，晴天中午出现萎蔫，傍晚有所减轻。几天后发病部位变为水浸状暗褐色或黑褐色，地下根部呈黑褐色腐烂，根茎切面维管束呈褐色病变，叶片由下至上变黄，但不脱落，植株萎蔫不可恢复。严重时病斑扩展成湿腐状，变黑不发臭，主根受害腐烂或坏死，侧根少(图4(a))，植株萎蔫枯死，容易拔出(图4(b))。

Figure 4. Symptoms of celery Red Root

图4. 芹菜腐皮根腐病症状表现

5.2. 病原菌

该病病原菌为腐皮镰刀菌，又叫茄病镰刀菌(Fusarium solani)。在PDA平板培养时，呈现白色绒毛状圆形菌落。小型分生孢子卵圆形至圆柱形，有1~2个隔膜；大型分生孢子镰刀形或长柱形，直或稍弯，有较多的横隔；厚孢子球形，间生或顶生[26]。

5.3. 发病规律

该病菌腐生性强，可在土壤中存活10年以上，借助农具、雨水和灌溉水传播。温度24℃左右，相对湿度80%以上为最适发病条件。土壤含水量高，或根系受伤，有利于病菌侵染发病[8]。据观察，该病潜伏期短，芹菜定植后发病较早。

6. 芹菜菌核病

芹菜菌核病，英文名为Celery Pink Rot或 Sclerotinia Rot，真菌性病害。上世纪二十年代，美国对该病就有报道[48] [49]。

6.1. 症状

发病初期，受害部位产生暗褐色水浸状病斑，潮湿时病斑表面着生白色棉絮状菌丝层，叶柄和茎出现腐烂，呈纤维状，茎内中空。受害部位因湿度大小不同，病斑颜色有深有浅，最终导致植株形成软腐，白色棉絮状菌丝上散生出鼠粪状黑色菌核(图5(a))。芹菜成株病变周围的软腐组织会变成粉红色(图5(b))，严重时全株腐烂。

Figure 5. Symptoms of celery Pink Rot

图5. 芹菜菌核病症状表现

6.2. 病原菌

该病病原菌为核盘菌(Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) De Bary)，菌丝白色，后期菌丝体可形成黑色菌核，子囊盘初为淡黄褐色，后变褐色，子囊无色，卵圆形或棍棒形，子囊孢子卵圆形，单胞，排成一行[42]。

6.3. 发病规律

芹菜菌核病在低温高湿的环境下易发生，适宜温度为15℃，湿度为85%以上。该病菌以菌核在土壤中或混在种子中越夏越冬，成为下一茬口的初侵染源。条件适宜时，菌核释放子囊孢子，借助棚内雾滴和灌溉水传播。芹菜菌核病病菌寄主很多，菌核在土壤中一般可存活3年以上，因此，在芹菜连茬或前茬为十字花科蔬菜时发病较重。

7. 芹菜黑腐病

芹菜黑腐病，或叫芹菜基腐病，英文名为Celery Black Rot或Phoma Root and Crown Rot，真菌性病害。1889年和1891年分别在欧洲和北美地区发现报道[44]。

7.1. 症状

病原菌主要从近地面的芹菜根茎部和叶柄基部开始侵染，根茎部最先发病，病部表皮初期完好无损，逐渐呈浅褐色(图6(a))，后扩展后变成暗褐色，表皮破裂露出皮下腐烂变黑的染病组织，那些密布的小黑点，即病原菌分生孢子[13] (图6(b))。腐烂可以延伸到叶柄基部，外围叶片随之下垂、枯萎，以致脱落[44]，最终整个植株倒下[50]。

7.2. 病原菌

该病病原菌为Phoma apiicola Kleb.，菌丝幼嫩时无色，老熟后黑色。分生孢子器球形或半球形，具孔口，产孢细胞多单细胞，产孢方式为瓶梗式。分生孢子单胞长椭圆形，无色[44]。

7.3. 发病规律

病原菌可通过附着在病残体或种子上传播，也可以借助风雨或灌溉水传播。孢子萌发产生芽管，从寄主表皮侵入，形成初侵染和再侵染。此病最适宜发病条件为温度16℃~18℃，相对湿度80%以上[13]，种子带菌、移栽病苗易，高湿地、连作地、粘土地均会导致该病发病严重[42]。

注：图片引自《新版蔬菜病虫害防治彩色图鉴》(郭书普，2010)。

Figure 6. Symptoms of celery Black Rot

图6. 芹菜黑腐病症状表现

8. 芹菜灰霉病

芹菜灰霉病，俗称灰毛病、黑毛病，英文名为Celery Grey Mould Rot。

8.1. 症状

幼苗染病多从根茎部发病，呈水浸状腐烂，表面密生灰色霉层。成株染病多从叶片发病，初始产生褐色水浸状小斑，扩大后呈灰褐色不规则形状，之后病斑扩大软化腐烂[51] (图7(a))，田间湿度大时，病部迅速扩大、软腐，蔓延至内部叶片，病斑上着生一层厚密灰色霉层。植株茎基部染病后会产生水浸状小斑，病斑会逐渐扩大到绕茎一周，导致地上部茎叶萎蔫，直至干枯死亡(图7(b))。

Figure 7. Symptoms of celery Grey Mould Rot

图7. 芹菜灰霉病症状表现

8.2. 病原菌

该病病原菌为灰葡萄孢(Botrytis cinerea Pers.)。孢子梗数根丛生，具隔膜，深褐色，顶端呈1、2次分枝。分枝顶端稍膨大，呈棒头状。分生孢子圆形至椭圆形，单胞，近无色。该菌弱寄生，寄主上通常少见菌核[42]。除芹菜外，还可危害番茄、茄子、辣椒、黄瓜等蔬菜[52]。

8.3. 发病规律

灰霉病菌以菌核或分生孢子随病株残余组织遗留在田间越冬。在环境条件适宜时，病原菌借气流传播至寄主植株上，从寄主伤口、衰弱及坏死组织部位侵入，引起初次侵染。病菌侵入后迅速蔓延扩展，并在病部产生新生代分生孢子再侵染。田间最适发病温度为20℃~23℃，相对湿度90%以上。发病潜育期5~7天。田块间连作地、地势低洼排水不良、保护地栽培时通风换气不及时、种植密度过高，均易引发该病。

9. 芹菜软腐病

芹菜软腐病，又叫“烂疙瘩”，英文名为Celery Bacterial Soft Rot，是芹菜的一种常见细菌性病害。最早于1901年发现于荷兰[53]，美国、澳大利亚等国随后也对该病进行了报道[38] [54]，我国是1994年首次报道该病[55]。

9.1. 症状

该病一般先从柔嫩多汁的叶柄基部开始发病[56]，发病初期叶柄基部出现水渍状纺锤形或不规则形凹陷病斑，边缘清晰，随后变成黄褐色或灰褐色并开始腐烂，发出明显腐臭味(图8(a))。感病组织慢慢失去水分，干燥后褐色更深，最后只剩维管束(图8(b))，严重时生长点烂掉，甚至全株枯死。苗期主要表现是心叶腐烂坏死，呈“烧心”状。

Figure 8. Symptoms of celery Bacterial Soft Rot

图8. 芹菜软腐病症状表现

9.2. 病原菌

芹菜软腐病病原菌早期命名为软腐欧文氏菌Erwinia carotovorum，后来改名为胡萝卜软腐果胶杆菌Pectobacterium carotovorum，其寄主范围及地理分布较为广泛。在我国，该病菌有3个亚种(P. carotovorum subsp. Carotovorum、P. carotovorum subsp. Odoriferum和P. carotovorum subsp. Brasiliensis)，其中P. carotovorum subsp. Odoriferum占据主导地位。在琼脂培养基上培养菌落白色或灰白色，菌体短杆状，周生鞭毛2~8根，无荚膜，不产生芽孢，革兰氏染色阴性[57]。

9.3. 发病规律

胡萝卜软腐果胶杆菌主要随植株病残体在土壤中越冬，成为转年田间病害的初侵染来源，在条件适宜时，借雨水或灌溉水传播蔓延，到达芹菜叶柄基部后，一旦遇到昆虫咬食形成的伤口或机械裂口就会侵入。该细菌可随病残体在土壤中存活4~5年，但脱离寄主后只能存活15天左右[54]。病残体在田间存留越多，越冬菌量也就越大。感病寄主、水分和伤口是病菌建立侵染的3个必备条件。该菌发育最适温度为25℃~30℃，致死温度为51℃/10 min，高温高湿易造成病害流行，但不耐光照和干燥，日光暴晒2小时可大部分死亡[42]。

10. 芹菜黑心病

芹菜黑心病，又叫心腐病或烧心，英文名为Celery Black Heart，是一种对芹菜生产危害极大的毁灭性生理病害，在世界绝大多数芹菜产区都有发生，早在1897年，美国Rhode Island地区就流行过该病[58]。近年来，随着我国芹菜生产规模的不断扩大，芹菜黑心病的发生频率和严重程度也在攀升。

10.1. 症状

芹菜黑心病在苗期可造成烂种，导致出苗不齐。在定植后一般先是心叶表现叶缘褪绿变褐症状，随后逐渐凋萎、枯焦而死亡，形成黑褐色的干腐状(图9(a))。此后病害向短缩茎发展，叶柄基部变黑腐烂，最后形成黑心。发病轻时四周外展叶片仍看似正常，接近成熟时病害发展很快，由心叶向外叶、向根系发展，几天时间植株心部出现坏死，切开植株可见根茎部及根系均有变褐坏死现象(图9(b))。湿度大时，病部会被腐生细菌或核盘菌侵袭，心叶变黑褐色、湿腐、粘滑，短缩茎中央褐腐，病部长出白色菌丝及黑色菌核，田间植株成片死亡[59]。

Figure 9. Symptoms of celery Black Heart

图9. 芹菜黑心病症状表现

10.2. 生理病因

钙缺乏是芹菜黑心病发生的根本生理原因[60] [61]。引起植株缺钙的因素有两方面，一是土壤或栽培基质中钙肥供应不足，二是芹菜品种敏感性及所处土壤、气候、生育期等因素限制了钙营养的正常吸收利用，导致植株缺钙，如气温和土壤湿度长期过高或过低、干旱后突遭大雨淹没、氮肥施用过多以及品种对钙元素敏感等都会极大地影响钙的吸收和利用[62] [63]。

10.3. 发病规律

芹菜黑心病发生的严重程度主要取决于土壤中钙元素的含量和影响植株吸收钙离子的各种因素。从芹菜第1片真叶长出一周后至收获前半个月内，对钙元素的需求逐渐增多，特别是芹菜生长的最后6周最需要钙营养，此时缺钙就容易产生黑心病[61]。土壤水分供应不均衡、施肥不当，都会导致心叶缺钙而发病。

11. 结论

近年来，我国许多芹菜产区根腐类病害危害日趋严重，造成的经济损失越来越大。原因有多个方面，首先是芹菜根腐类病害防治相对困难，其中黄萎病防治难度最大，至今没有防效太好的药剂可用；其次是在防控过程中，由于这类病害田间表现在不同程度上有相似相近之处，对病害的识别与诊断经常出现偏差，使随后的防治工作走入歧途，不能有效减轻病害，反而使病情加重。为了有效控制住这类病害的发生与蔓延，必须认真研究具体发生病害的田间症状特点，准确识别病害种类，找准病因，根据不同病因采取相对应的防控措施。同时，对于根腐类病害严重的地区，还要大力提倡倒茬轮作。设施栽培时可以考虑利用棉隆、威百亩等进行土壤消毒，结合高温闷棚，可以收到很好的效果。另外，选育抗病品种用于芹菜生产，是克服根腐类病害问题的最佳技术途径，目前，抗黄萎病育种在国内外已经取得明显进展，部分抗黄萎病品种已经投入实际芹菜生产，效果十分理想。

基金项目

天津市科技支撑重点项目“芹菜根腐病绿色高效防控关键技术研发与应用”(23YFZCSN00150)；天津市蔬菜现代农业产业技术体系创新团队芹菜育种专项(IIIVRS2023006)；天津市优秀农业科技特派员项目“芹菜新品种及配套栽培技术的研究应用”(23ZYCGSN00140)；天津市农科院财政种业创新研究项目“花椰菜、芹菜等优势蔬菜作物育种技术创新与新品种选育”(2023ZYCX010)。

NOTES

^*通讯作者。