牛肝菌的食药用价值研究进展

Research Progress on Edible and Medicinal Value of Boletus edulis

摘要: 牛肝菌是一种营养价值和药用价值极高的肉质大型真菌，富含蛋白质、黄酮、甾醇、多糖、氨基酸、矿物质、萜类等营养和活性物质，具有抗氧化、抗菌、抗肿瘤、调节免疫力、降血糖等功效。本文综述了牛肝菌的营养价值、呈味物质、活性成分及生理功能，分析了行业未来研究重点，为牛肝菌的精深加工、新产品开发以及医药研发提供有益参考。

Abstract: Boletus edulis is a large fleshy fungus with extremely high nutritional and medicinal value. It is rich in nutrients and active substances, such as protein, flavonoids, sterols, polysaccharides, amino acids, minerals, terpenes, etc. And it has antioxidant, antibacterial, anti-tumor, immune regulating, and hypoglycemic effects. This article reviews the nutritional value, flavor substances, active ingredients, and physiological functions of Boletus edulis, analyzes the future research focus of the industry, and provides useful references for the deep processing, new product development, and pharmaceutical research and development of Boletus edulis.

1. 引言

牛肝菌(Boletus edulis)属伞菌目牛肝菌科真菌，大型野生菌，因质地似牛肝而得名。目前在世界范围内大约有1316种，我国有390种[1]，其中除少数品种有毒或味苦不能食用外，大部分品种均可食用。根据颜色的不同，牛肝菌可分为白牛肝菌、黄牛肝菌、黑牛肝菌和红牛肝菌四大类。牛肝菌肉质肥厚，且营养丰富，富含蛋白质、黄酮类、多糖、氨基酸、矿物质、麦角固醇、维生素、纤维素、凝集素等营养和活性物质，具有较好的抗氧化、抗菌、抗肿瘤、免疫调节、保肝、降血糖和降血压等功效[2]-[4]，被称为“四大菌王”之一，是世界公认的名贵稀有的食药两用野生菌，具有极高的经济价值和研究价值。本文梳理了牛肝菌的营养、活性成分以及食药价值，分析了其未来的研究重点以及开发潜力，以期为牛肝菌深加工和资源深度开发提供参考。

2. 牛肝菌的化学成分

2.1. 牛肝菌的营养成分

2.1.1. 蛋白质及氨基酸

牛肝菌蛋白质含量与牛肉相当，极为丰富，但受品种、形态部位、发育阶段和产地等多种因素的影响，平均蛋白质含量为28.90 g/100g (Dry Weight, DW)，且菌盖蛋白质含量要高于菌柄。不同品种牛肝菌总氨基酸含量差异不大，为16.78%~23.50%，含有9种必需氨基酸，其营养价值能够达到FAO/WHO模式(一种评价氨基酸质量的方式)的理想水平[5]。受牛肝菌品种影响，大部分氨基酸含量各不相同，如暗褐网柄牛肝菌中亮氨酸和胱氨酸含量相对较高，而从必需氨基酸指数和生物学价值评价，美味牛肝菌的营养价值高于其他牛肝菌以及松茸等食用菌，且富含赖氨酸和精氨酸，有助于青少年智力发育和人体健康[6]。

2.1.2. 脂肪酸

牛肝菌中脂肪含量与其他常见食用菌相差不大，为0.44%~6.96%，属于低脂。牛肝菌中主要的脂肪酸包括棕榈酸、油酸、亚油酸等。顾可飞等指出，牛肝菌中不饱和脂肪酸在总脂肪中的占比约为55%~80%，其中亚油酸作为必需脂肪酸，含量最高，占比分别为子实体33.6%、菌柄28.4%，同时能够参与磷脂合成，为前列腺素合成的原料，对胆固醇代谢、预防心血管疾病、养颜等具有良好效果[4]。

2.1.3. 矿物质

牛肝菌是一种良好的矿物质膳食来源，富含钠、钾、铁、镁等大量元素以及铜、锰、硒等微量元素，对骨骼生长、维持体内的渗透压和酸碱平衡有重要作用。然而不同产地的牛肝菌，其矿质元素含量差异显著，如Sanmee报道了产自景洪的铁、锌含量分别为1240、49.60 mg/kg，而产自泰国的野生暗褐网柄牛肝菌中铁、锌含量分别为2422、93.20 mg/kg，其含量明显高出近一倍，而这可能与产地的土壤成分有关[7]。牛肝菌中矿物质含量在各个部分之间也有所不同，通常情况下菌盖会具有强于菌柄的富集作用，如Wang等报道了中国云南地区牛肝菌菌盖部分钾含量为9.41 g/kg DW，约为菌柄等其他部位的两倍[8]，但也有例外，Su等检测发现，牛肝菌菌盖中的铁要比菌柄中积累的少[9]。

2.1.4. 维生素

研究发现，每百克牛肝菌中维生素B₁、B₂、B₃、B₆、维生素C、维生素D₂、维生素E的含量分别为0.94 mg、2.57 mg、22.89 mg、9 μg、131 mg、1.30 mg、7.80 mg，烟酸(维生素B₃)和维生素C含量均位居前列[10]。其中，牛肝菌中维生素D₂含量较其他食用菌(如金耳、银耳、木耳等)要高得多[11]，而麦角钙化醇(维生素D₂)是人体内的钙和磷吸收的关键物质，是维持骨骼和牙齿健康的必需维生素，能够有效预防家族性低磷血症以及儿童佝偻病。另外，Jaworska等研究表明，烹饪处理下大部分维生素会有不同程度的损失，而生育酚水平可增加7倍，且活性显著提高[12]。

2.2. 呈味物质

牛肝菌的特殊风味是由非挥发性成分决定的，主要包括游离氨基酸、5’-核苷酸、游离糖、有机酸和鲜味肽等，而香气是由羰基化合物和醇类等挥发性成分来调节，这些物质对提供营养作用不大，但却是发挥菌体风味的关键。

2.2.1. 游离氨基酸

氨基酸在生理活动中具有多种功能，对食物的味觉特性起着重要作用。氨基酸可以根据味道属性分为鲜、甜、苦、无味四类，如Tsai等报道了牛肝菌中大多数甜味氨基酸(丙氨酸、甘氨酸和苏氨酸)和鲜味氨基酸具有味觉活性，而苦味成分均不具有味觉活性，且菌体的苦味能被甜味氨基酸等物质所掩盖[13]。可见，牛肝菌的天然风味可能与具有味觉活性的鲜味和甜味成分有关。绝大多数牛肝菌中鲜味或甜味氨基酸的总含量均已达到中等浓度(5.0~20.0 mg/g)，是形成天然浓郁风味的重要成分，可作为寻找新型呈味物质的来源。

2.2.2. 核苷酸

牛肝菌的鲜味同时也与5’-核苷酸密切相关，包括5’-鸟苷单磷酸(5’-GMP)、5’-单磷酸肌苷(5’-IMP)和5’-单磷酸黄嘌呤(5’-XMP) [14]，同时5’-核苷酸可与谷氨酸等鲜味氨基酸产生协同作用，显著增强牛肝菌的鲜味[15]。研究表明，产自中国台湾的牛肝菌5’-核苷酸含量最多(2.0 mg/g DM)，克罗地亚(1.6 mg/g DM)次之，芬兰(1.0 mg/g DM)最低[16]。在Beluhan等报道的文献中，牛肝菌的5’-核苷酸含量低于黑喇叭菌(13.9 mg/g DM)、羊肚菌(5.3 mg/g DM)、平菇(3.4 mg/g DM)中风味5’-核苷酸的含量，但牛肝菌的EUC值(鲜味浓度)最高，为11.9 g MSG/g DM [17]，因此牛肝菌可作为营养和功能食品中鲜味添加剂的理想原料。

2.2.3. 挥发性成分

牛肝菌中挥发性化合物主要包括含硫化合物、醇类、醛类、酮类、酸类、酯类中具有8个碳原子的化合物，对菌体香气起着决定性作用。在牛肝菌挥发性成分研究中，醛类、含硫化合物和酮类是最常见的挥发性化合物，其中蘑菇醇(1-辛烯-3醇)、苯乙醛和(E)-2-辛烯醛是最主要的香气化合物[18]。在所鉴定出的挥发性成分中，醇类含量最高，其次是醛、酯、含硫杂环、酮、烃、酚类等。目前，我国对牛肝菌挥发性成分研究热度还不高，进一步探究牛肝菌风味代谢机理对其品质分析及加工利用具有重要的科学价值。

3. 牛肝菌活性成分的生理功能

3.1. 多糖类

多糖是食用菌中含量最丰富的生物聚合物，是食用菌的主要活性成分。牛肝菌多糖是一种由α-葡聚糖、β-葡聚糖单独或混合组成的生物大分子多聚物。王俊杰研究发现，阿拉伯糖、鼠李糖、甘露糖、葡萄糖和半乳糖是黑牛肝菌多糖的主要单糖组成[19]；潘章超等研究表明，暗褐脉柄牛肝菌多糖由甘露糖、葡萄糖、半乳糖和岩藻糖4种单糖组成，其中半乳糖含量最高，占60.2% [20]。Ozen等对多种野生食用菌的抗氧化活性进行研究，通过对O²⁻自由基的测定，发现牛肝菌具有较强的抗氧化能力，其清除作用在野生食用菌中位列第二位，仅次于疣孢黄枝瑚菌[21]。刘秋鸣等发现，当多糖的浓度达到200 μg/mL时，可高效清除羟自由基；当多糖的浓度为25 μg/mL时，能够清除过氧化氢诱导的HepG2细胞内活性氧类，并促进细胞增殖[22]。研究发现，吡喃环结构的小分子多糖具有较强的抗氧化作用，其作用机制与多糖中的硫酸基数目增多有关[23]。郑俏然等发现，牛肝菌多糖能显著抑制四氯化碳急性肝损伤，并提升了小鼠肝脏谷胱甘肽过氧化物酶、超氧化物岐化酶及还原型谷胱甘肽活性，提高了抗氧化能力，起到一定的护肝效果[24]。赵云霞等发现，牛肝菌多糖对急性酒精损伤小鼠的心脏和脾脏也有一定的保护作用[25]。唐贤等探究黑牛肝菌多糖对肿瘤细胞增殖的影响，结果表明，当牛肝菌多糖浓度为15 μg/mL时，可对小鼠胃癌细胞、结肠癌细胞产生抑制效果，且抑制率在30%以上[26]。研究表明，牛肝菌多糖具有一定的生殖活性，能够通过促进B细胞分泌免疫球蛋白强化细胞吞噬能力，促进T细胞蛋白的合成和代谢[27]。由此，牛肝菌多糖在抗氧化、抗肿瘤、保护内脏、免疫调节等方面效果显著，且含量丰富，在功能性食品应用以及新药开发领域具有较大潜力。

3.2. 黄酮类

黄酮类化合物是自然界中产生的次级代谢产物，在食用菌中广泛存在，现代医学研究发现黄酮类化合物具有抗氧化、抗病毒、抗肿瘤、抗血糖等多种药理活性[28]。有研究表明，黄酮类化合物可对氧化应激反应进行抑制，包括清除ROS、螯合参与活性氧生成的痕量金属离子、抑制参与ROS生成的酶以及膜结合氧化剂的再生[29]。么越测定了16个牛肝菌样本中的总黄酮含量，结果表明，香格里拉地区红葱牛肝菌总黄酮含量最高，为19.68 ± 1.29 mg/g，同时鉴定出总黄酮中羟基肉桂酸、瑞香素、丁香醛、山姜素、甘草素、刺甘草查尔酮、七叶亭等20种黄酮类物质，且均具有较好的抗氧化能力[1]。崔福顺等的研究也表明，美味牛肝菌黄酮类提取物具有一定的抗氧化作用[30]。Ozen等通过甲醇提取法分析出土耳其美味牛肝菌黄酮含量为0.458 mg/g，且DPPH自由基清除力最高可达94.66% [31]。研究表明，抑制肠道α-葡萄糖苷酶或胰腺α-淀粉酶是控制2型糖尿病风险的有效措施，而牛肝菌酚类化合物可以通过醛糖还原酶产生较强的抗糖尿病活性，且抗糖尿病活性与多酚类和黄酮类物质含量呈正相关[32] [33]。当前牛肝菌黄酮类化合物在抗菌[34]、抗肿瘤[35]、抗氧化[36]等方面的功能作用已经成为学者们关注的重点。

3.3. 甾醇类

牛肝菌中甾醇类化合物包括甾醇、甾型激素、胆甾酸和皂素等类型，其可有效调节与协同生命代谢活动，具有抗菌、抗病毒以及抑制肿瘤细胞生长等多种生物活性。苏久艳等从云南考夫曼网柄牛肝菌内分离出β-谷甾醇、麦角固醇、8α-过氧麦角固醇等化合物，证实了麦角固醇具有较好的DPPH自由基清除效果[37]。杨智等从茶褐牛肝菌中首次分离得到的18种化合物中，有7种属于麦角甾醇类，且具有抗肿瘤、抗氧化活性，麦角甾醇的过氧化物具有抑菌活性[38]。Toi等从牛肝菌中分离得到6种甾醇类化合物[39]。方琼研究发现，远东疣柄牛肝菌色素的显色物质是麦角甾-4,6,8(14),22-四烯-3-酮(见图1)，属于麦角甾醇类化合物，而麦角甾醇为脂溶性维生素D的前体物质，可经光化学反应合成维生素D，在预防和治疗血钙代谢障碍而引起的伛偻病，以及预防人体各种黏膜炎和皮肤炎等问题上具有一定的药理价值[40]；另外，该色素本身还具有抑制HT-29、Hela229、Hep3B和AGS肿瘤细胞的作用。目前的研究基本集中在甾醇类化合物的分离纯化以及结构分析等方面，并且通过不断发现新的化合物，使牛肝菌麦角甾醇的数量进一步丰富，但关于其生理活性、代谢途径等方向的研究相对较少。

Figure 1. Chemical structural formula of ergosterol-4,6,8(14),22-tetraen-3-one

图1. 麦角甾-4,6,8(14),22-四烯-3-酮化学结构式

3.4. 酚类

酚类化合物是蘑菇中常见的代谢产物，包括酚酸、类黄酮、单宁和其他酚类物质[41]。Muszynska等研究发现，牛肝菌乙醇提取物具有抗炎作用较高的活性成分，在化学特征上为酚酸，这些物质是对羟基苯甲酸、对香豆酸、肉桂酸和原儿茶酸以及它们糖基化和甲基化的衍生物，并且发现通过化学合成这些物质也具有相对性的活性[42]。研究表明，酚类物质通过调节细胞氧化还原的状态，从而对活性氧自由基产生抑制作用，减少其对机体造成的损害[43] [44]。李娟等试验结果表明，美味牛肝菌中的酚类物质是主要的抗氧化物质，具有清除机体内活性氧自由基的能力[45]。李丽等发现，桃红牛肝菌多酚具有良好的抗氧化活性，可用作天然食品抗氧化剂[46]。综上研究，牛肝菌酚类化合物具有良好的抗氧化、抑菌、抗炎等效果，酚类化合物通过作用于细菌细胞膜、干扰膜功能达到抑菌作用，但具体抑菌机制尚不明确，同时酚类作为外源添加剂的稳定性也是需要进一步研究的重点。

3.5. 萜类

食用菌中三萜类化合物及倍半萜类化合物含量较多，具有抗氧化、抗炎以及抗癌的功效，其中二萜和倍半萜是牛肝菌萜类化合物的主要结构，大多为直链倍半萜[47]。崔福顺等利用水提法提取长白山美味牛肝菌中的总三萜，水平浓度为650.41 μg/mL，较95%醇类提取法效果高出一倍[48]。黄子芬等研究表明，真空干燥处理下，牛肝菌三萜类化合物具有良好的清除自由基能力，且与干燥温度呈正相关[49]。目前牛肝菌萜类化合物相关研究多集中于活性成分的提取，对这些成分发挥生物活性的机制有待进一步研究。

4. 未来牛肝菌的研究重点

鉴于牛肝菌丰富的营养和药理价值，当前对牛肝菌的开发利用和科学研究正处于发展阶段，未来牛肝菌的研究重点主要有以下几个方面。

4.1. 牛肝菌人工培育

牛肝菌作为食药两用的野生食用菌，在我国主要分布于云南、四川、广西、贵州一带，对生长环境和气温条件要求苛刻，野生产量低。当前黑牛肝菌已经实现野外种植，其中云南产量最高，常年占比均在90%以上。云南省林草产业高质量发展行动方案(2022~2025年)中也明确了加快保育及供应牛肝菌培育基地县建设，并配套建设规模适度的分拣、冷库、烘干、包装等设施，计划2025年实现500万亩野生菌仿生栽培示范基地的目标。

4.2. 牛肝菌功能性成分及机理研究

上述大量研究表明，牛肝菌具有较好的抗菌、抗氧化、抗炎、抗肿瘤等作用，但对于部分活性物质发挥功能的机制尚不清晰。在实际生产应用中，活性成分的稳定性及利用度也不理想，如牛肝菌酚类化合物，在生产和运输过程中就可能造成一定损失，而在使用过程中受环境温度、氧气、光照等因素的影响，酚类化合物的功能作用可能会进一步弱化，如何提高酚类化合物的利用效率以及稳定效果是今后的研究重点内容。

4.3. 牛肝菌食品的开发

近年来，市面上涌现出牛肝菌即食食品、膨化食品、面制品、酱类制品、饮品与调味品等多种相关产品。比如牛肝菌脆片、饼干、发酵奶、罐头等休闲食品以及牛肝菌营养浓缩汁、牛肝菌酱料等风味调味料等，兼备一定的保健作用和营养价值的同时，也为牛肝菌的新产品开发利用开辟了新方向，未来还会继续保持牛肝菌新产品开发势头，结合食品加工新技术，进一步改良食品口感、质地和营养等，丰富深加工产品类型、不断提升产品附加值。

4.4. 保健品和医药的开发

牛肝菌富含多糖、黄酮类、多酚类物质和麦角甾醇等功能成分，具有抗氧化、抗肿瘤、预防和治疗伛偻病以及各类炎症等功效，营养成分则呈现高优质蛋白质、低热能、低脂肪的特点。基于牛肝菌生物活性成分的药理特性促进了保健品、化妆品及医药的开发。李志洲将美味牛肝菌多糖与锌配合，制备出多糖锌(Ⅱ)配合物，是一种能够起到协同增效作用的补锌保健品[50]。牛肝菌中含有独特的l-茶氨酸，是一种类似于l-谷氨酸和l-谷氨酰胺的氨基酸，可以调节人类大脑功能的某些方面，对抑郁症状、焦虑、睡眠障碍和认知障碍有多种有益作用，可作为一种健康补充剂，并得到了美国食品和药物管理局(FDA)的认可[51]。但当前对牛肝菌的深度开发还缺乏一些理论和技术支撑。对于牛肝菌有效的小分子生物活性物质单体的分离、提取技术还不成熟，对分子结构鉴定及新的药效及药理作用研究还不够深入，对新药及保健品的开发及临床应用等领域还有较大的发展空间。

5. 结论

牛肝菌营养美味，兼备抗氧化、抗肿瘤、抗炎、抗菌、抗疲劳等功效，具有很高的食药价值。近几年，我国学者在牛肝菌人工培育、活性物质提取研究、产品深加工等方面取得了重大成果。未来还需在一些热点难点问题上继续深挖探索，促进牛肝菌资源的深度开发利用，以带动相关产业、地区的快速发展。